Poruchy rovnováhy u osob s roztroušenou sklerózou a možnosti rehabilitační terapie – aktuální poznatky kontrolovaných klinických studií

Stáhnout PDF English info

Balance disorders in patients with multiple sclerosis and possible rehabilitation therapy – current findings from controlled clinical trials

This review article summarizes the results from rehabilitation and physiotherapeutic clinical studies with balance intervention in people with MS. The databases of medical literature PubMed and PEDro were searched using a combination of these keywords: balance, training, exercise, rehabilitation, multiple sclerosis. In total 183 papers were screened and 104 papers were included. In available studies, various rehabilitation interventions for balance improvement were used. Most frequently different types of physiotherapeutic approach, balance training, resistance training, gait trainig and virtual reality or robotics. The most effective are balance programs aimed at individual difficulties based on the individual balance assessment or organized in groups. To achieve a sufficient effect, however, balance training must be adequately intensive.

Keywords:

Falls – Multiple sclerosis – balance – rehabilitation– exercise

Autoři: K. Novotná- ^{1 3*}; I. Menkyová ^1,4*; M. Janatová ^3,5
Působiště autorů: Autorky Novotná a Menkyová se na přípravě rukopisy podíleli stejnou mírou. ^*; Neurologická klinika a Centrum klinických neurověd 1. LF UK a VFN v Praze ¹; MSrehab z. s., Praha ²; Klinika rehabilitačního lékařství 1. LF UK a VFN v Praze ³; 2. Neurologická klinika Lékarskej fakulty UK a Univerzitnej nemocnice v Bratislave, Slovensko ⁴; Společné pracoviště biomedicínského inženýrství ČVUT a UK, Praha ⁵
Vyšlo v časopise: Cesk Slov Neurol N 2022; 85(2): 110-126
Kategorie: Přehledný referát
doi: https://doi.org/10.48095/cccsnn2022110

Systematický rešeršní článek popisuje výsledky klinických rehabilitačních a fyzioterapeutických studií, které byly primárně zaměřeny na zlepšení rovnováhy u osob s RS. Byly prohledány databáze medicínské literatury PubMed a PEDro za pomoci kombinace těchto klíčových slov: balance, training, exercise, rehabilitation, multiple sclerosis (rovnováha, trénink, cvičení, rehabilitace, roztroušená skleróza). Za účelem rešerše bylo vyhledáno celkem 183 publikovaných klinických studií, z nichž 104 bylo zařazeno. Vyhledané studie byly zaměřené na různé rehabilitační intervence pro zlepšení rovnováhy. Nejčastěji se jednalo o fyzioterapeutické intervence, balanční trénink, silový trénink, trénink chůze a využití virtuální reality nebo robotiky. Nejvíce efektivní jsou programy zacílené na individuální obtíže na základě vyšetření rovnováhy, vedené buď individuální, nebo skupinovou formou. Pro dosažení dostatečného efektu však musí být balanční trénink dostatečně intenzivní.

Souhrn

Klíčová slova:

roztroušená skleróza – rehabilitace – pády – cvičení – rovnováha

Úvod

Chronické neurodegenerativní onemocnění RS je nejčastější příčinou invalidity mladých dospělých. Vlivem různé lokalizace zánětlivých ložisek v CNS se může RS projevovat různými symptomy (poruchy citlivosti, snížená svalová síla, spasticita, snížená propriocepce, poruchy zraku, únava a další) [1]. Všechny tyto symptomy se mohou podílet na poruchách rovnováhy u osob s RS [2]. Poruchy rovnováhy jsou u nich častým symptomem, který se může objevovat již u pacientů s minimálním neurologickým deficitem [3].

Rovnováha je definována jako schopnost kontrolovat těžiště těla ve vztahu k opěrné bázi. Nároky na rovnováhu se mění vlivem prostředí a vykonávané aktivity. Zachování posturální kontroly vyžaduje komplexní interakci mezi nervovým a muskuloskeletálním systémem (vč. nepoškozených aferentních vstupů do CNS). Při vyšetření je potřeba rozlišit schopnost udržet rovnováhu statickou, dynamickou (proaktivní) a reaktivní [4]. Zejména reaktivní rovnováha, tedy schopnost vyrovnat se s nečekanými výchylkami těžiště těla (perturbacemi), se zdá být zásadní pro předcházení pádům [5].

Možnosti vyšetření rovnováhy

V běžné klinické praxi se statická posturální stabilita vyšetřuje pomocí Rombergova stoje II a III, dynamická posturální stabilita pak vyšetřením chůze a jejích modifikací. V rámci klinických studií se u osob s RS k vyšetření rovnováhy nejčastěji používá standardizovaný test Berg Balance Scale [6]. Tento test, který byl původně vytvořen pro detekci poruch rovnováhy u geriatrických pacientů, však může být málo citlivý na mírné poruchy rovnováhy, které se mohou vyskytovat u pacientů s nižší hodnotou Expanded Disability Status Scale (EDSS). Pro detekci poruch rovnováhy u osob s EDSS < 4 je vhodnější využít standardizovaný test Mini-BESTest, který zahrnuje náročnější balanční úkoly vč. chůze [7]. Časová náročnost obou těchto specializovaných standardizovaných testů je cca 20 min. Jednodušší a rychlejší klinické vyšetření představuje Timed, Up and Go test (TUG), který je vzhledem k menší prostorové náročnosti možné provádět i v běžné ordinaci lékaře. Tento test se ukazuje také jako jednoduchý prediktor rizika pádu u osob s RS [8,9].

Přístrojové vyšetření rovnováhy

Posturografie je vyšetřovací metoda kvantifikující posturální stabilitu (posturální výchylky). Tato metoda může být statická (měření během klidného stoje) nebo dynamická. Statická posturografie využívá stabilní silové plošiny měřící reakční síly (např. systém Kistler [Winterthur, Švýcarsko], přístroj AMTI OR6-5 [AMTI, Watertown, MA, USA]) nebo akcelerometry/ gyroskopy umístěné na trup (nejčastěji do oblasti obratle L5) či na hlavu vyšetřovaného. Obě možnosti měří posturální výchylky trupu. Dynamické posturografické vyšetření probíhá na pohyblivé plošině a snímá reakce na předem nepředvídatelné vychylující stimuly. Dále analyzuje relativní podíl somatosenzorických, vestibulárních a vizuálních systémů při snaze zachovat nebo obnovit posturální kontrolu (např. systém Balance Master od NeuroCom [Marousi, Řecko]). Levnější, ale méně komplexní variantu představují inerciální senzory (akcelerometry a gyroskopy) umístněné na trup pacienta, který s nimi může provádět funkční klinické testy chůze (např. TUG), při které přístroj zaznamenává jeho posturální výchylky [10].

Subjektivní hodnocení poruch rovnováhy pacientem (patient outcome measures)

Z nástrojů hodnotících subjektivní pohled pacienta je nejčastěji využíván dotazník Activities-specific Balance Confidence scale (ABC scale). Jedná se o dotazník s 16 položkami (aktivitami), u nichž má dotazovaný vyjádřit v procentech svou jistotu, že neztratí rovnováhu [11]. Další možností je dotazník Falls Efficacy Scale International (FESI-I), který také obsahuje 16 aktivit a dotazovaný označuje na škále od jednoho do čtyř bodů, nakolik se obává pádu [12].

Další jednoduchou možností je zaznamenávání pádů, přičemž je přesnější a více vypovídající prospektivní než retrospektivní záznam pádů [13]. Pro rozlišení, zda jsou osoby ohroženy zvýšeným rizikem pádů, stačí v klinické praxi jednoduchý dotaz na pády v předchozím roce, který je téměř stejně vypovídající jako složité přístrojové vyšetření [14].

Poruchy rovnováhy jsou jedním z častých symptomů, pro které u osob s onemocněním RS indikována rehabilitační léčba.

Cílem našeho článku bylo zmapovat a popsat, které rehabilitační postupy (především metody fyzioterapie) se u poruch rovnováhy při onemocnění RS (tj. u dospělých neurologických pacientů) používají a s jakým terapeutickým efektem (evidence based).

Metodika

Pro účely tohoto článku byly prohledány databáze medicínské literatury PubMed a PEDro za pomoci kombinace těchto klíčových slov: balance, training, exercise, rehabilitation, multiple sclerosis (rovnováha, trénink, cvičení, rehabilitace, roztroušená skleróza). Vyhledávání bylo omezeno pouze na období let 2000–2020. Do analýzy byly zařazeny pouze: 1) klinické studie porovnávající efekt konkrétní rehabilitační/ cvičební intervence oproti kontrolní skupině; 2) studie zahrnující objektivní nebo subjektivní hodnocení rovnováhy; 3) studie publikované v anglickém jazyce; 4) studie zahrnující pouze dospělé neurologické pacienty s RS.

Samotné vyhledávání článků probíhalo v období od října do listopadu 2020. Jednotlivé články byly vyhledány fyzioterapeutem (KN) a lékařem – neurologem (IM). Do procesu kvalitativního hodnocení byli zapojeni všichni autoři článku (KN, IM a MJ).

Kvalita vyhledaných studií byla hodnocena pomocí škály PEDro. Jedná se o jedenáctibodovou škálu, která hodnotí metodologickou kvalitu randomizovaných studií. V rámci této škály je hodnocena kvalita randomizace, zaslepenost probandů a vyšetřujících a popis a porovnání výsledků mezi hodnocenými skupinami. Čím vyšší je bodové hodnocení, tím vyšší je metodologická kvalita článku [15]. Do článku nebyly zařazeny studie s příliš nízkou metodologickou kvalitou (hodnocení na škále PEDro ≥ 4).

Výsledky

Na základě zadané kombinace klíčových slov bylo nalezeno 6 921 článků. Při kontrole abstraktů (v případě nejasnosti celých článků) bylo identifikováno 183 potencionálně vhodných článků. Po přečtení fulltextů byla část studií vyřazena pro nesplnění podmínek (chyběla kontrolní skupina, kontrolní skupinou nebyli pacienti s RS, ale zdraví dobrovolníci, studie neobsahovala hodnocení rovnováhy nebo popis balanční intervence), a pro finální analýzu tak zůstalo 104 studií. Průběh vyhledávání je zobrazen na obr. 1.

Schéma třídění vyhledaných článků do systematické rešerše.<br>
n – počet<br>
Fig. 1. Scheme of sorting the searched articles into a systematic search.<br>
n – number — Obr. 1. Schéma třídění vyhledaných článků do systematické rešerše.
n – počet
Fig. 1. Scheme of sorting the searched articles into a systematic search.
n – number

Nalezené studie se zaměřovaly na různé typy balančních intervencí. Nejčastěji se jednalo o individuální balanční trénink (n = 14), posilování (n = 11), trénink chůze (n = 10), cvičení s využitím robotických systémů (n = 10), cvičení s využitím herních systémů (tzv. exergaming) (n = 10), trénink s vibračními plošinami (n = 10), skupinový balanční trénink (n = 8), domácí cvičební program (n = 7), cvičení pilates (n = 6), kombinovaný trénink využívající aerobní a posilovací cvičení (n = 6), cvičení ve vodním prostředí (n = 3). Dále byly pro zlepšení rovnováhy využity také alternativní formy cvičení, jako je cvičení tai-chi (n = 2), cvičení jógy (n = 1), cvičení Feldenkreisovy metody (n = 1) nebo hipoterapie (n = 1). Z méně častých forem balančního tréninku se studie zaměřovaly také na využití vestibulární rehabilitace (n = 1) nebo neinvazivní elektrotaktilní stimulace jazyka (n = 1).

Počet probandů v jednotlivých studiích se pohyboval od 6 po 78 osob. Nejčastěji se jednalo o osoby s RS s mírným až středním neurologickým deficitem podle Kurtzkeho škály. Pouze menší počet studií zahrnoval osoby s EDSS ≥ 6, které potřebují při chůzi oporu (n = 19).

Délka cvičebních intervencí se pohybovala od 2 týdnů až po 6 měsíců, přičemž nejčastější délka trvání balanční intervence byla 8–12 týdnů s frekvencí terapie 2–3x týdně.

Většina rehabilitačních intervencí využívala pro hodnocení efektu terapie standardizovaný test Berg Balance Scale (n = 55) nebo TUG (n = 48), méně často pak hodnocení chůze (n = 20) nebo jiné funkční testy (n = 11), minimálně pak Mini-BESTest (n = 4). Pouze část studií objektivně hodnotila schopnost udržení rovnováhy pomocí posturografie (n = 33). Ze subjektivních hodnotících škál se nejčastěji využíval dotazník ABC Scale (n = 16), méně často FESI-I (n = 8). Pouze minimum studií sledovalo přímý přenos zlepšení rovnováhy do běžného denního života pomocí hodnocení počtu pádů (n = 4).

Hodnocené studie sledující efekt rehabilitační intervence na rovnováhu byly realizovány v Itálii (n = 22), USA (n = 17), Íránu (n = 14), Turecku (n = 9), Velké Británii (n = 7), ČR (n = 4), Německu (n = 4), Brazílii (n = 4), Belgii (n = 4), Izraeli (n = 3), Kanadě (n = 3), Austrálii (n = 2), Švédsku (n = 2), Norsku (n = 2), Finsku (n = 1), Dánsku (n = 1), Irsku (n = 1), Švýcarsku (n = 1) a Jordánsku (n = 1).

Metodologická kvalita studií hodnocená podle PEDro scale se pohybovala od 4 do 9 bodů (s průměrem 5,9 bodů).

Následuje zhodnocení jednotlivých typů metod využitých pro trénink rovnováhy.

Individuální balanční trénink

Individuální trénink rovnováhy (tab. 1) [16– 29] nejčastěji využívá kombinaci senzomotorických cvičení (tj. motorických úkolů se současným využitím proprioceptivních stimulů, nejčastěji v oblasti plosky). Při tomto typu intervence došlo k výraznějšímu zlepšení než při pouze motorickém tréninku [19,23]. Pro zlepšení ve funkčních testech rovnováhy se zdá být nezbytné zahrnout do tréninku rovnováhy také trénink chůze [21]. Po rehabilitaci zahrnující trénink stoje a chůze (spolu se senzorickými/ senzitivními stimuly) došlo ke snížení počtu pádů a k výraznějšímu zlepšení při posturografickém vyšetření než po tréninku chůze po rovném povrchu a protahování [18,21]. Balanční trénink založený na individuálním vyšetření (zaměřený více na vizuální, senzomotorické nebo vestibulární stimuly) je pro zlepšení rovnováhy efektivnější než standardizovaný jednotný balanční trénink různých variant stoje a chůze [17]. Z intenzivní vestibulární rehabilitace mohou profitovat také pacienti s těžším neurologickým deficitem (EDSS 6–7) [30]. Při výběru vhodného typu balančního tréninku záleží také na konkrétních neurologických symptomech pacientů. Např. u pacientů s poškozením mozečku se trénink rovnováhy zdá být efektivnější než posilování posturálních svalů [29]. Pro balanční trénink se v českém prostředí v běžné klinické praxi hojně využívají fyzioterapeutické metodiky cvičení na neurofyziologickém podkladě, jako jsou senzomotorický trénink, dynamická neuromuskulární stabilizace nebo Bobath koncept. Na tento typ intervencí se však randomizované studie z důvodu komplikovanější metodologie zaměřují méně (vlivem individuální modifikace terapií, nesnadnosti sestavení kontrolní skupiny apod.). V námi provedeném vyhledávání splnily podmínky pouze studie popisující využití těchto metod na neurofyziologickém podkladě: motorické programy aktivující terapie nebo terapie podle Bobath konceptu [25,27].

**Tab. 1 – pokračování. Individuální balanční trénink.**

Při porovnání výsledků individuální balanční terapie došlo ke zlepšení v klinických testech rovnováhy a ve studiích, které využívaly intenzivnější formu cvičení (minimálně 3x týdně). Minimální délka trvání intervencí v zahrnutých studiích byla 3 týdny (frekvence terapie 4–5x týdně), nejčastěji však 5–12 týdnů.

Skupinový balanční trénink

Při skupinovém balančním tréninku (tab. 2) [31–38] se nejčastěji kombinuje posilování tzv. středu těla (v českém prostředí se používá termín hluboký stabilizační systém – tzv. HSSP, v anglické terminologii core muscles) [32,38] s tréninkem rovnováhy stoje a chůze. Cvičení může být organizováno formou kruhového tréninku [36,37], jako individualizovaný trénink ve skupině pacientů [31] nebo formou nácviku jednoduchých (single task) nebo kombinovaných (dual task) balančních úkonů [32]. Vhodné je také využít senzomotorických podnětů a klást důraz na procvičování cviků ze skupinového cvičení také v domácím prostředí [35]. Některé formy skupinového tréninku kombinují složku edukační (poučení o symptomech RS, okolnostech a příčinách pádů a vhodné strategie pro prevenci pádů) s následným skupinovým nebo individuálním domácím cvičením [33,34]. Při této intervenci však v hodnocených studiích nedošlo k významnému zlepšení sledovaných parametrů (snížení počtu pádů).

Posilování

Posilovací cvičení (nejčastěji s využitím posilovacích strojů) se ve většině studií (tab. 3) [39–49] nejčastěji zaměřovalo na již zmiňované posilování svalů hlubokého stabilizačního systému páteře a posturálních svalů dolních končetin (s obvyklou délkou trvání tréninku 8–12 týdnů a frekvencí 2–3x týdně). Ačkoli po pravidelném silovém tréninku došlo ke zvýšení svalové síly, ne vždy se toto zlepšení přeneslo do zlepšení rovnováhy a chůze. Při využití postupné progrese zátěže bylo zaznamenáno zlepšení při vyšetření rovnováhy [41,48,49]. V kontrolované studii porovnávající efekt posilování oproti aerobnímu tréninku (každodenní trénink při 4týdenním rehabilitačním pobytu) bylo u pacientů s RS se střední mírou neurologického deficitu u výzkumné i kontrolní skupiny zaznamenáno zlepšení ve standardizovaném testu Berg Balance Scale. U obou skupin byla pozorována také normalizace hodnot funkční MR [47]. Avšak při srovnání desetitýdenního posilování s progresí zátěže s balančně-koordinačním tréninkem pro zlepšení v testu chůze a Mini-BESTestu byl efektivní pouze druhý typ tréninku [42]. Ani domácí posilovací trénink, zacílený především na funkční posilování dolních končetin pomocí výpadů, dřepů a výponů, nevedl k signifikantnímu zlepšení rovnováhy [44].

**Tab. 3. Silový trénink pro zlepšení rovnováhy.**

Kombinovaný trénink

Kombinovaný trénink (kombinující posilování a aerobní cvičení, případně i balanční prvky nebo strečink) (tab. 4) [50–55] v délce minimálně 10–12 týdnů měl v hodnocených studiích pozitivní efekt na funkční testy rovnováhy [50,51,55]. Při porovnávání, zda má větší vliv na zlepšení rovnováhy trénink se stejným zastoupením aerobních a posilovacích aktivit oproti tréninku s větším zastoupením aerobních nebo silových aktivit, se ukázal jako nejefektivnější trénink s převahou posilování (3 : 1, posilování vs. aerobní cvičení) [54].

Trénink chůze

Cílený trénink chůze má však zřejmě ještě pozitivnější vliv na zlepšení rovnováhy než pouhý silový trénink [44]. Téměř všechny studie (tab. 5) [56–65] realizovaly trénink chůze na běžeckém trenažéru (treadmillu), kde je možné kontrolované nastavení rychlosti a sklonu. Při srovnání vlivu tréninku chůze do kopce a z kopce (4 týdny, 3x týdně) byl větší efekt na snížení výchylek těžiště a funkční test TUG zaznamenán při tréninku chůze z kopce [63]. Velmi aktuálním tématem je také kombinace běžného tréninku chůze (single task) s dalším motorickým nebo kognitivním úkolem (dual task). Ve studiích však zatím nebyl prokázán očekávaný klinicky významnější vliv tréninku dual task [58,60,64,65]. U moderně vybavených pracovišť je další možností doplnění tréninku chůze na běžeckém pásu o prvky virtuální reality [59,61]. Zlepšení rovnováhy ve standardizovaném testu Berg Balance Scale bylo dosaženo také při využití tréninku chůze s přidanou funkční elektrostimulací dorzální flexe hlezna, která byla doplněna instruktáží o správném posturálním nastavení [62].

Využití robotických systémů

Zejména pro osoby s vyšší mírou neurologického deficitu se v současné době nabízí trénink chůze s pomocí robotických systémů (tab. 6) [66–75]. Tento způsob tréninku je opět možné u některých přístrojů kombinovat s virtuální realitou [66,69]. Při srovnání tréninku s využitím robotických systémů a běžného tréninku chůze se zdá, že pro osoby schopné chůze (EDSS 4–6,5) je běžný trénink chůze stejně efektivní jako trénink s robotickými systémy [72,74]. Pro osoby, které již mají velmi omezenou schopnost samostatné chůze s oporou (EDSS 6,5–7), může tento typ tréninku pomoci udržení svalové síly a funkce [73,75].

Vibrační plošiny

Z celkového počtu jedenácti hodnocených studií (tab. 7) [76–86], které se zabývaly sledováním cvičení s vibračními plošinami, nebylo u žádné z nich prokázáno přesvědčivé zlepšení díky využití vibrační plošiny. U některých studií bylo zaznamenáno zlepšení, které však nebylo výraznější než u kontrolních skupin s obdobnou cvičební intervencí bez vibrací [78,81,84,85]. Ačkoli tedy při pravidelném cvičení na vibrační plošině dochází ke zvýšení svalové síly, zpravidla se to neprojeví na zlepšení rovnováhy [76–78].

**Tab. 7. Trénink s vibrační plošinou.**

Exergaming

Exergaming, neboli využití herních systémů pro cvičení, je v posledních letech v rehabilitaci velmi oblíbené (tab. 8) [87–96], mimo jiné proto, že se předpokládá motivační efekt herních prvků. Většina realizovaných studií využívala pro balanční trénink systém Nintendo Wii® (Nintendo, Kjóto, Japonsko) s tenzometrickou plošinou, na které pacient stojí a změnami polohy svého těžiště ovládá hru. Tento typ tréninku má srovnatelný účinek s běžným balančním tréninkem [87,89,94,96]. Výraznější efekt se zdá být u častějšího tréninku s frekvencí 3x týdně [87,90,92]. Trénink s herními konzolemi (kromě Nintendo Wii® také Kinect® [Microsoft, Redmont, WA, USA] nebo taneční podložka) byl využíván u osob s EDSS ≤ 6, protože u osob s vyšší disabilitou může být problém přizpůsobit rychlost pohybů tempu hry [88,89,91,95].

**Tab. 8. Herní systémy pro trénink rovnováhy.**

Domácí balanční trénink

Pro domácí balanční trénink (tab. 9) [97–102] je možné po vhodné instruktáži využít také herní konzoli Nintendo Wii® nebo terapeutický systém Homebalance® (Praha, ČR), fungující na principu využití tenzometrické plošiny a herní audiovizuální zpětné vazby, také pro domácí trénink rovnováhy [93,99]. Další možností je domácí cvičení podle webové aplikace nebo podle DVD vytvořených pro osoby s RS [97,98], které se však zdají být kvůli absenci zpětné vazby a chybějící supervizi méně účinné. Pro domácí cvičení je využíváno funkční posilování především s váhou vlastního těla (varianty dřepů, výpadů) nebo s využitím therabandů [102]. Pro zlepšení rovnováhy je důležité zvýšení síly posturálních svalů, takže také posilování nádechových svalů (bránice) pomocí dechových pomůcek může v testech rovnováhy zlepšit výkon [100].

Pilates

Cvičení pilates (tab. 10) [103–108], při kterém se cíleně a kontrolovaně posilují svaly hlubokého stabilizačního systému (vč. m. transversus abdominis), může vést ke zlepšení rovnováhy [103,104]. Individuálně vedené i skupinové cvičení pilates má srovnatelné pozitivní dopady na chůzi a rovnováhu jako cvičení s fyzioterapeutem nebo cvičení ve vodním prostředí [106–108]. Britská studie zahrnující 100 pacientů, která porovnávala cvičení pilates s běžným rehabilitačním cvičením nebo s relaxačním cvičením, neprokázala u žádné z těchto intervencí zlepšení chůze [105].

Alternativní terapie pro trénink rovnováhy

Další možností pro trénink rovnováhy (tab. 11) [30,109–114] jsou také některé tzv. body and mind formy cvičení, které propojují pomalejší koordinované pohyby s dechem a vědomým soustředěním na pohyb a které se zdají být vhodnou možností pro trénink rovnováhy. Je popsáno, že dlouhodobé pravidelné praktikování tai-chi má pozitivní vliv na zlepšení kontroly rovnováhy [110,111]. Studie s nižším počtem probandů u osob s menší a střední disabilitou také naznačují efekt cvičení jógy a efekt terapie pomocí Feldenkreisovy metody® [112,113]. Zlepšení ve standardizovaném testu Berg Balance Scale uvádějí také studie sledující efekt 14týdenní hipoterapie [114] nebo 14týdenní neinvazivní stimulace jazyka [109].

Cvičení ve vodním prostředí

Pro trénink rovnováhy je výhodné také využít pozitivního působení vodního prostředí (tab. 12) [115–118] s působením vztlaku a odporu vody, kdy po 8–12 týdnech cvičení 3x týdně došlo ke zlepšení ve funkčních testech rovnováhy [108,115,117]. Kromě běžného rehabilitačního cvičení je možné v bazénu využít také cvičení s prvky vestibulární rehabilitace (cvičení podle Halliwackova konceptu nebo s prvky plyometrie), u kterých bylo také zaznamenáno zlepšení v testu Limity stability [116].

Diskuze

U osob s RS je problematika možného ovlivnění poruch rovnováhy opravdu aktuální, protože se jedná o častý symptom, který pacienty subjektivně velmi obtěžuje. Na patogenezi poruch rovnováhy se u RS kromě narušené funkce muskuloskeletálního systému (poruchy koordinace, snížená svalová síla, spasticita) do značné míry podílí také poruchy senzitivity. Až 80 % pacientů trpí poškozením somatosenzitivity (i když úplná ztráta citlivosti je vzácná) [119,120]. Konkrétně byly doloženy snížená taktilní citlivost v oblasti planty [121], snížená taktilní a vibrační citlivost v oblasti paty [122] a prvního metatarzofalangeálního kloubu [123]. Poruchy citlivosti bývají přítomné na obou dolních končetinách, často bez výraznějších stranových rozdílů [122,124]. U osob s RS bývá nejčastěji narušena propriocepce (66 %), poté taktilní (60 %) a vibrační čití (44 %). Všechny tyto poruchy čití jsou nezávislými prediktory poruch rovnováhy [124]. Posturální nestabilita se zhoršuje s omezením zraku a zúžením opěrné báze. Již lehký dotek konečky prstů pevné opory pak pomáhá posturální stabilitě [125], což je právě při cíleném tréninku rovnováhy také možné využít.

Předkládané studie ilustrují, že se v současné době nabízejí široké možnosti různých typů cvičení s potenciálem zlepšení rovnováhy u osob s RS. Je tedy možné trénink rovnováhy více individualizovat a více přizpůsobit preferencím každého jednotlivého pacienta [126].

Trénink rovnováhy by měl být ideálně založen na individuálním vyšetření rovnováhy, aby se ozřejmilo, která komponenta rovnováhy (statická/ dynamická/ reaktivní) je vlivem onemocnění nejvíce porušena a zda jsou poruchy rovnováhy způsobeny poruchou motoriky, propriocepce, zraku nebo kognitivních funkcí. Na základě tohoto komplexního vyšetření je pak možné rehabilitační intervence cíleněji zaměřit [4]. Informace získané ze vstupního vyšetření rovnováhy se pak využijí pro individuální nastavení konkrétních balančních úkolů a jejich obtížnosti. Informace ze vstupního vyšetření je možné využít pro nastavení typu a obtížnosti intervence nejen při individuálním, ale do jisté míry i při skupinovém tréninku. Pro některé pacienty může být vzájemná motivace účastníků při skupinovém tréninku výhodou.

Limitem této rešerše je fakt, že vzhledem k velké heterogenitě studií je jakákoli generalizace obtížná. Studie se velmi lišily svým designem, hodnocenými parametry a statistickým vyhodnocením. Některé méně kvalitní studie obsahovaly porovnání experimentální a kontrolní skupiny zvlášť, zatímco studie s propracovanější metodikou zahrnovaly také statistické porovnání skupin mezi sebou. Dá se však říct, že drtivá většina vyhledaných studií sledovala možnosti cvičení pro zlepšení rovnováhy u osob s mírnou až střední neurologickou disabilitou. Studie se také lišily celkovou délkou trvání (od 2 týdnů do 6 měsíců) a frekvencí cvičení, a tedy i celkovým počtem odcvičených hodin. Přesná délka cvičení a počet cvičebních hodin, který je nutný, aby bylo možné u osob s RS klinicky dosáhnout významného zlepšení, nejsou známy. Ze studií sledujících efekt intervencí zaměřených na trénink rovnováhy u seniorů však víme, že je potřeba nejméně 50 terapeutických jednotek [127].

Pouze menší počet studií zahrnoval osoby s EDSS ≥ 6, které při chůzi potřebují oporu (n = 21). Přitom právě pro tyto osoby je trénink s cílem zlepšení nebo alespoň udržení balančních schopnosti nadmíru potřebný, protože právě v této skupině pacientů je velký výskyt pádů [128]. Většina realizovaných studií s osobami s EDSS ≥ 6 však zahrnovala široké spektrum pacientů, od osob s minimálním neurologickým nálezem až po zmiňované osoby, které musí chodit s oporou, takže není zcela zřejmé, zda jsou tyto intervence pro osoby s vyšším neurologickým deficitem efektivní. Pouze malé množství studií se zaměřilo na osoby se středním a vyšším deficitem s EDSS 4–7. U těchto pacientů se zdá být efektivní sedmitýdenní skupinový balanční trénink využívající posilování svalů hlubokého stabilizačního systému spolu se senzitivní stimulací tréninkem dual task [32]. Dále jsou pro tyto pacienty efektivní intenzivní 4týdenní rehabilitační pobyt doplněný posilovacím tréninkem [47], vestibulární rehabilitací prováděnou 5x týdně po dobu minimálně 4 týdnů [30] a trénink chůze s využitím robotických systémů [73,75]. Naopak pouze edukační program o problematice pádů s edukací domácího cvičení nevedl ke změně sledovaných parametrů [34]. Také posilování svalů dolních končetin doplněné elektrogymnastikou nebylo u osob chodících s oporou (EDSS ≥ 6) dostatečně efektivní [129].

Pouze dvě randomizované kontrolované studie zahrnovaly klasické metody fyzioterapie na neurofyziologickém podkladě, které jsou v českém prostředí při individuální fyzioterapii zpravidla nejčastěji využívány (oproti skupinovým balančním tréninkům, které naopak v českém prostředí nejsou běžné). Mezi často využívané metody na neurofyziologickém podkladě patří např. Vojtova reflexní lokomoce, senzomotorické cvičení, cvičení podle Bobath konceptu a další. Jejich malé zastoupení v naší rešerši může být způsobeno volbou klíčových slov nebo také malým počtem klinických studií zaměřujících se na využití těchto metod. Je možné, že by při jiném výběru klíčových slov bylo vyhledáno více studií. Pro velkou heterogenitu použitých vyšetřovacích metod nebyly tyto zařazeny do klíčových slov, což však mohlo výsledky vyhledávání ovlivnit. I přes výše uvedené limity věříme, že náš článek pomůže rozšířit povědomí o možných intervencích, které jsou v zahraničí úspěšně používány pro zlepšení rovnováhy.

Závěr

Vzhledem k tomu, že se jednotlivé analyzované studie velmi lišily svou délkou i intenzitou terapie, je obtížné vyvozovat obecné závěry. Tento článek si klade za cíl především představit široké možnosti cvičebních intervencí, které jsou v současné době u osob s RS studovány a využívány pro zlepšení rovnováhy. Jsme přesvědčeni, že tento přehled může pomoci neurologům, rehabilitačním lékařům a fyzioterapeutům, kteří se v klinické praxi s pacienty s RS s poruchami rovnováhy setkávají.

Konflikt zájmů

Autoři deklarují, že v souvislosti s předmětem práce nemají žádný konflikt zájmů.

Redakční rada potvrzuje, že rukopis práce splnil ICMJE kritéria pro publikace zasílané do biomedicínských časopisů.

The Editorial Board declares that the manuscript met the ICMJE “uniform requirements” for biomedical papers.

Přijato k recenzi: 27. 3. 2021

Přijato do tisku: 22. 3. 2022

Mgr. Klára Novotná, Ph.D.

Neurologická klinika

a Centrum klinických neurověd

1. LF UK a VFN v Praze

Kateřinská 468

120 00 Nové Město

e-mail: klara.novotna@vfn.cz

Zdroje

1. Kubala Havrdová E, Zápotocká K, Bratrychová V. Roztroušená skleróza. Praha: Mladá fronta 2013.

2. Cameron MH, Lord S. Postural control in multiple sclerosis: implications for fall prevention. Curr Neurol Neurosci Rep 2010; 10(5): 407–412. doi: 10.1007/ s11910-010- 0128-0.

3. Martin CL, Phillips BA, Kilpatrick TJ et al. Gait and balance impairment in early multiple sclerosis in the absence of clinical disability. Mult Scler 2006; 12(5): 620– 628. doi: 10.1177/ 1352458506070658.

4. Shumway-Cook A, Woollacott MH. Motor control: translating research into clinical practice. Lippincott Williams & Wilkins 2007.

5. Mansfield A, Wong JS, McIlroy W et al. Do measures of reactive balance control predict falls in people with stroke returning to the community? Physiotherapy 2015; 101(4): 373–380. doi: 10.1016/ j.physio.2015.01. 009.

6. Berg KO, Wood-Dauphinee SL, Williams JI et al. Measuring balance in the elderly: validation of an instrument. Can J Public Health 1992; 83 (Suppl 2): S7–S11.

7. Godi M, Franchignoni F, Caligari M et al. Comparison of reliability, validity, and responsiveness of the mini-BESTest and Berg Balance Scale in patients with balance disorders. Phys Ther 2013; 93(2): 158–167. doi: 10.2522/ ptj.20120171.

8. Nilsagard Y, Lundholm C, Gunnarsson LG et al. Clinical relevance using timed walk tests and „timed up and go“ testing in persons with multiple sclerosis. Physiother Res Int 2007; 12(2): 105–114. doi: 10.1002/ pri.358.

9. Kalron A, Dolev M, Givon U. Further construct validity of the Timed Up-and-Go Test as a measure of ambulation in multiple sclerosis patients. Eur J Phys Rehabil Med 2017; 53(6): 841–847. doi: 10.23736/ S1973-9087.17.045 99-3.

10. Mancini M, Horak FB. The relevance of clinical balance assessment tools to differentiate balance deficits. Eur J Phys Rehabil Med 2010; 46(2): 239–248.

11. Nilsagard Y, Carling A, Forsberg A. Activities-specific balance confidence in people with multiple sclerosis. Mult Scler Int 2012; 2012: 613925. doi: 10.1155/ 2012/ 613925.

12. van Vliet R, Hoang P, Lord S et al. Falls efficacy scaleinternational: a cross-sectional validation in people with multiple sclerosis. Arch Phys Med Rehabil 2013; 94(5): 883–889. doi: 10.1016/ j.apmr.2012.10.034.

13. Gunn H, Creanor S, Haas B et al. Frequency, characteristics, and consequences of falls in multiple sclerosis: findings from a cohort study. Arch Phys Med Rehabil 2014; 95(3): 538–545. doi: 10.1016/ j.apmr.2013.08.244.

14. Cameron MH, Thielman E, Mazumder R et al. Predicting falls in people with multiple sclerosis: fall history is as accurate as more complex measures. Mult Scler Int 2013; 2013: 496325. doi: 10.1155/ 2013/ 496325.

15. Maher CG, Sherrington C, Herbert RD et al. Reliability of the PEDro scale for rating quality of randomized controlled trials. Phys Ther 2003; 83(8): 713–721.

16. Afrasiabifar A, Karami F, Najafi Doulatabad S. Comparing the effect of Cawthorne–Cooksey and Frenkel exercises on balance in patients with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Clin Rehabil 2018; 32(1): 57–65. doi: 10.1177/ 0269215517714592.

17. Brichetto G, Piccardo E, Pedullà L et al. Tailored balance exercises on people with multiple sclerosis: a pilot randomized, controlled study. Multiple Scler 2015; 21(8): 1055–1063. doi: 10.1177/ 1352458514557985.

18. Cattaneo D, Jonsdottir J, Regola A et al. Stabilometric assessment of context dependent balance recovery in persons with multiple sclerosis: a randomized controlled study. J Neuroeng Rehabil 2014; 11(1): 1–7. doi: 10.1186/ 1743-0003-11-100.

19. Cattaneo D, Jonsdottir J, Zocchi M et al. Effects of balance exercises on people with multiple sclerosis: a pilot study. Clin Rehabil 2007; 21(9): 771–781. doi: 10.1177/ 0269215507077602.

20. Cattaneo D, Rasova K, Gervasoni E et al. Falls prevention and balance rehabilitation in multiple sclerosis: a bi-centre randomised controlled trial. Disabil Rehabil 2018; 40(5): 522–526. doi: 10.1080/ 09638288.2016.1258 089.

21. Davies BL, Arpin DJ, Liu M et al. Two different types of high-frequency physical therapy promote improvements in the balance and mobility of persons with multiple sclerosis. Arch Phys Med Rehabil 2016; 97(12): 2095– 2101.e3. doi: 10.1016/ j.apmr.2016.05.024.

22. Fjeldstad-Pardo C, Thiessen A, Pardo G. Telerehabilitation in multiple sclerosis: results of a randomized feasibility and efficacy pilot study. Int J Telerehabil 2018; 10(2): 55–64. doi: 10.5195/ ijt.2018.6256.

23. Gandolfi M, Munari D, Geroin C et al. Sensory integration balance training in patients with multiple sclerosis: a randomized, controlled trial. Mult Scler 2015; 21(11): 1453–1462. doi: 10.1177/ 1352458514562438.

24. Gervasoni E, Cattaneo D, Montesano A et al. Effects of fatigue on balance and mobility in subjects with multiple sclerosis: a brief report. ISRN Neurol 2012; 2012: 316097. doi: 10.5402/ 2012/ 316097.

25. Keser I, Kirdi N, Meric A et al. Comparing routine neurorehabilitation program with trunk exercises based on Bobath concept in multiple sclerosis: pilot study. J Rehabil Res Dev 2013; 50(1): 133–140. doi: 10.1682/ jrrd.2011.12.0231.

26. Negahban H, Rezaie S, Goharpey S. Massage therapy and exercise therapy in patients with multiple sclerosis: a randomized controlled pilot study. Clin Rehabil 2013; 27(12): 1126–1136. doi: 10.1177/ 0269215513491586.

27. Pavlikova M, Cattaneo D, Jonsdottir J et al. The impact of balance specific physiotherapy, intensity of therapy and disability on static and dynamic balance in people with multiple sclerosis: a multi-center prospective study. Multiple Scler Relat Disord 2020; 40: 101974. doi: 10.1016/ j.msard.2020.101974.

28. Prosperini L, Leonardi L, De Carli P et al. Visuo-proprioceptive training reduces risk of falls in patients with multiple sclerosis. Multiple Scler 2010; 16(4): 491–499. doi: 10.1177/ 1352458509359923.

29. Salcı Y, Fil A, Armutlu K et al. Effects of different exercise modalities on ataxia in multiple sclerosis patients: a randomized controlled study. Disabil Rehabil 2017; 39(26): 2626–2632. doi: 10.1080/ 09638288.2016.1236 411.

30. Tramontano M, Martino Cinnera A, Manzari L et al. Vestibular rehabilitation has positive effects on balance, fatigue and activities of daily living in highly disabled multiple sclerosis people: a preliminary randomized controlled trial. Restor Neurol Neurosci 2018; 36(6): 709–718. doi: 10.3233/ RNN-180850.

31. Arntzen EC, Straume B, Odeh F et al. Group-based, individualized, comprehensive core stability and balance intervention provides immediate and long-term improvements in walking in individuals with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Physiother Res Int 2020; 25(1): e1798. doi: 10.1002/ pri.1798.

32. Carling A, Forsberg A, Gunnarsson M et al. CoDuSe group exercise programme improves balance and reduces falls in people with multiple sclerosis: a multi-centre, randomized, controlled pilot study. Multiple Scler 2017; 23(10): 1394–1404. doi: 10.1177/ 1352458516677591.

33. Cattaneo D, Gervasoni E, Pupillo E et al. Educational and exercise intervention to prevent falls and improve participation in subjects with neurological conditions: the NEUROFALL randomized controlled trial. Front Neurol 2019; 10: 865. doi: 10.3389/ fneur.2019.00 865.

34. Gunn H, Andrade J, Paul L et al. A self-management programme to reduce falls and improve safe mobility in people with secondary progressive MS: the BRiMS feasibility RCT. Health Technol Assess 2019; 23(27): 1–166. doi: 10.3310/ hta23270.

35. Hebert JR, Corboy JR, Vollmer T et al. Efficacy of balance and eye-movement exercises for persons with multiple sclerosis (BEEMS). Neurology 2018; 90(9): e797–e807. doi: 10.1212/ WNL.0000000000005013.

36. Ozkul C, Guclu-Gunduz A, Eldemir K et al. Effect of task-oriented circuit training on motor and cognitive performance in patients with multiple sclerosis: a singleblinded randomized controlled trial. NeuroRehabilitation 2020; 46(3): 343–353. doi: 10.3233/ NRE-203029.

37. Straudi S, Martinuzzi C, Pavarelli C et al. A taskoriented circuit training in multiple sclerosis: a feasibility study. BMC Neurol 2014; 14(1): 124. doi: 10.1186/ 1471- 2377-14-124.

38. Tarakci E, Yeldan I, Huseyinsinoglu BE et al. Group exercise training for balance, functional status, spasticity, fatigue and quality of life in multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Clin Rehabil 2013; 27(9): 813–822.

39. Aidar FJ, Carneiro AL, Costa Moreira O et al. Effects of resistance training on the physical condition of people with multiple sclerosis. J Sports Med Phys Fitness 2018; 58(7–8): 1127–1134. doi: 10.23736/ S0022-4707.17.07621-6.

40. Amiri B, Sahebozamani M, Sedighi B. The effects of 10-week core stability training on balance in women with multiple sclerosis according to Expanded Disability Status Scale: a single-blinded randomized controlled trial. Eur J Phys Rehabil Med 2019; 55(2): 199–208. doi: 10.23736/ S1973-9087.18.04778-0.

41. Cakit BD, Nacir B, Genç H et al. Cycling progressive resistance training for people with multiple sclerosis: a randomized controlled study. Am J Phys Med Rehabil 2010; 89(6): 446–457. doi: 10.1097/ PHM.0b013e3181d3e71f.

42. Callesen J, Cattaneo D, Brincks J et al. How do resistance training and balance and motor control training affect gait performance and fatigue impact in people with multiple sclerosis? A randomized controlled multi-center study. Mult Scler 2020; 26(11): 1420–1432. doi: 10.1177/ 1352458519865740.

43. Coote S, Hughes L, Rainsford G et al. Pilot randomized trial of progressive resistance exercise augmented by neuromuscular electrical stimulation for people with multiple sclerosis who use walking aids. Arch Phys Med Rehabil 2015; 96(2): 197–204. doi: 10.1016/ j.apmr.2014.09.021.

44. DeBolt LS, McCubbin JA. The effects of home-based resistance exercise on balance, power, and mobility in adults with multiple sclerosis. Arch Phys Med Rehabil 2004; 85(2): 290–297. doi: 10.1016/ j.apmr.2003.06.003.

45. Eftekhari E, Mostahfezian M, Etemadifar M et al. Resistance training and vibration improve muscle strength and functional capacity in female patients with multiple sclerosis. Asian J Sports Med 2012; 3(4): 279–284. doi: 10.5812/ asjsm.34552.

46. Hayes HA, Gappmaier E, LaStayo PC. Effects of highintensity resistance training on strength, mobility, balance, and fatigue in individuals with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. J Neurol Phys Ther 2011; 35(1): 2–10. doi: 10.1097/ NPT.0b013e31820b5a9d.

47. Tavazzi E, Bergsland N, Cattaneo D et al. Effects of motor rehabilitation on mobility and brain plasticity in multiple sclerosis: a structural and functional MRI study. J Neurol 2018; 265(6): 1393–1401. doi: 10.1007/ s00415- 018-8859-y.

48. Moradi M, Sahraian MA, Aghsaie A et al. Effects of eight-week resistance training program in men with multiple sclerosis. Asian J Sports Med 2015; 6(2): e22838. doi: 10.5812/ asjsm.6(2)2015.22838.

49. Huisinga JM, Filipi ML, Stergiou N. Supervised resistance training results in changes in postural control in patients with multiple sclerosis. Motor Control 2012; 16(1): 50–63. doi: 10.1123/ mcj.16.1.50.

50. Learmonth Y, Paul L, Miller L et al. The effects of a 12- week leisure centre-based, group exercise intervention for people moderately affected with multiple sclerosis: a randomized controlled pilot study. Clin Rehabil 2012; 26(7): 579–593. doi: 10.1177/ 0269215511423946.

51. Romberg A, Virtanen A, Ruutiainen J et al. Effects of a 6-month exercise program on patients with multiple sclerosis: a randomized study. Neurology 2004; 63(11): 2034–2038. doi: 10.1212/ 01.wnl.0000145761.38400.65.

52. Sabapathy NM, Minahan CL, Turner GT et al. Comparing endurance- and resistance-exercise training in people with multiple sclerosis: a randomized pilot study. Clin Rehabil 2011; 25(1): 14–24. doi: 10.1177/ 0269215510375908.

53. Sangelaji B, Nabavi SM, Estebsari F et al. Effect of combination exercise therapy on walking distance, postural balance, fatigue and quality of life in multiple sclerosis patients: a clinical trial study. Iran Red Crescent Med J 2014; 16(6): e17173. doi: 10.5812/ ircmj.17173.

54. Sangelaji B, Kordi M, Banihashemi F et al. A combined exercise model for improving muscle strength, balance, walking distance, and motor agility in multiple sclerosis doi: 10.1177/ 0269215513481047. patients: a randomized clinical trial. Iran J Neurol 2016; 15(3): 111–120.

55. Grazioli E, Tranchita E, Borriello G et al. The effects of concurrent resistance and aerobic exercise training on functional status in patients with multiple sclerosis. Curr Sports Med Rep 2019; 18(12): 452–457. doi: 10.1249/ JSR.0000000000000661.

56. Ahmadi A, Arastoo AA, Nikbakht M. The effects of a treadmill training programme on balance, speed and endurance walking, fatigue and quality of life in people with multiple sclerosis. Int SportMed J 2010; 11(4): 389– 397.

57. Brændvik SM, Koret T, Helbostad JL et al. Treadmill training or progressive strength training to improve walking in people with multiple sclerosis? A randomized parallel group trial. Physiother Res Int 2016; 21(4): 228– 236. doi: 10.1002/ pri.1636.

58. Jonsdottir J, Gervasoni E, Bowman T et al. Intensive multimodal training to improve gait resistance, mobility, balance and cognitive function in persons with multiple sclerosis: a pilot randomized controlled trial. Front Neurol 2018; 9: 800. doi: 10.3389/ fneur.2018.00800.

59. Kalron A, Fonkatz I, Frid L et al. The effect of balance training on postural control in people with multiple sclerosis using the CAREN virtual reality system: a pilot randomized controlled trial. J Neuroeng Rehabil 2016; 13(1): 13. doi: 10.1186/ s12984-016-0124-y.

60. Monjezi S, Negahban H, Tajali S et al. Effects of dualtask balance training on postural performance in patients with multiple sclerosis: a double-blind, randomized controlled pilot trial. Clin Rehabil 2017; 31(2): 234–241. doi: 10.1177/ 0269215516639735.

61. Peruzzi A, Zarbo IR, Cereatti A et al. An innovative training program based on virtual reality and treadmill: effects on gait of persons with multiple sclerosis. Disabil Rehabil 2017; 39(15): 1557–1563. doi: 10.1080/ 09638288.2016.1224935.

62. Prokopiusova T, Pavlikova M, Markova M et al. Randomized comparison of functional electric stimulation in posturally corrected position and motor program activating therapy: treating foot drop in people with multiple sclerosis. Eur J Phys Rehabil Med 2020; 56(4): 394– 402. doi: 10.23736/ S1973-9087.20.06104-3.

63. Samaei A, Bakhtiary AH, Hajihasani A et al. Uphill and downhill walking in multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Int J MS Care 2016; 18(1): 34–41. doi: 10.7224/ 1537-2073.2014-072.

64. Sosnoff JJ, Wajda DA, Sandroff BM et al. Dual task training in persons with multiple sclerosis: a feasability randomized controlled trial. Clin Rehabil 2017; 31(10): 1322–1331. doi: 10.1177/ 0269215517698028.

65. Veldkamp R, Baert I, Kalron A et al. Structured cognitive- motor dual task training compared to single mobility training in persons with multiple sclerosis, a multicenter RCT. J Clin Med 2019; 8(12): 2177. doi: 10.3390/ jcm8122177.

66. Calabrò RS, Russo M, Naro A et al. Robotic gait training in multiple sclerosis rehabilitation: can virtual reality make the difference? Findings from a randomized controlled trial. J Neurol Sci 2017; 377: 25–30. doi: 10.1016/ j. jns.2017.03.047.

67. Gandolfi M, Geroin C, Picelli A et al. Robot-assisted vs. sensory integration training in treating gait and balance dysfunctions in patients with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Front Hum Neurosci 2014; 8: 318. doi: 10.3389/ fnhum.2014.00318.

68. McGibbon CA, Sexton A, Jayaraman A et al. Evaluation of the Keeogo exoskeleton for assisting ambulatory activities in people with multiple sclerosis: an open-label, randomized, cross-over trial. J Neuroeng Rehabil 2018; 15(1): 117. doi: 10.1186/ s12984-018-0468-6.

69. Munari D, Fonte C, Varalta V et al. Effects of robotassisted gait training combined with virtual reality on motor and cognitive functions in patients with multiple sclerosis: a pilot, single-blind, randomized controlled trial. Restor Neurol Neurosci 2020; 38(2): 151–164. doi: 10.3233/ RNN-190974.

70. Ruiz J, Labas MP, Triche EW et al. Combination of robot- assisted and conventional body-weight-supported treadmill training improves gait in persons with multiple sclerosis: a pilot study. J Neurol Phys Ther 2013; 37(4): 187– 193. doi: 10.1097/ NPT.0000000000000018.

71. Russo M, Dattola V, De Cola MC et al. The role of robotic gait training coupled with virtual reality in boosting the rehabilitative outcomes in patients with multiple sclerosis. Int J Rehabil Res 2018; 41(2): 166–172. doi: 10.1097/ MRR.0000000000000270.

72. Schwartz I, Sajin A, Moreh E et al. Robot-assisted gait training in multiple sclerosis patients: a randomized trial. Mult Scler 2012; 18(6): 881–890. doi: 10.1177/ 1352458511431075.

73. Straudi S, Fanciullacci C, Martinuzzi C et al. The effects of robot-assisted gait training in progressive multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Mult Scler 2016; 22(3): 373–384. doi: 10.1177/ 1352458515620933.

74. Straudi S, Manfredini F, Lamberti N et al. Robot-assisted gait training is not superior to intensive overground walking in multiple sclerosis with severe disability (the RAGTIME study): a randomized controlled trial. Mult Scler 2020; 26(6): 716–724. doi: 10.1177/ 1352458519833901.

75. Vaney C, Gattlen B, Lugon-Moulin V et al. Robotic-assisted step training (lokomat) not superior to equal intensity of over-ground rehabilitation in patients with multiple sclerosis. Neurorehabil Neural Rep 2012; 26(3): 212–221. doi: 10.1177/ 1545968311425923.

76. Abbasi M, Yoosefinejad AK, Poursadeghfard M et al. Whole body vibration improves core muscle strength and endurance in ambulant individuals with multiple sclerosis: a randomized clinical trial. Mult Scler Relat Disord 2019; 32: 88–93. doi: 10.1016/ j.msard.2019.04.028.

77. Broekmans T, Roelants M, Alders G et al. Exploring the effects of a 20-week whole-body vibration training programme on leg muscle performance and function in persons with multiple sclerosis. J Rehabil Med 2010; 42(9): 866–872. doi: 10.2340/ 16501977-0609.

78. Claerbout M, Gebara B, Ilsbroukx S et al. Effects of 3 weeks’ whole body vibration training on muscle strength and functional mobility in hospitalized persons with multiple sclerosis. Mult Scler 2012; 18(4): 498–505. doi: 10.1177/ 1352458511423267.

79. Ebrahimi A, Eftekhari E, Etemadifar M. Effects of whole body vibration on hormonal & functional indices in patients with multiple sclerosis. IndianJ MedRes2015; 142(4): 450–458. doi: 10.4103/ 0971-5916.169 210.

80. Freitas ED, Frederiksen C, Miller RM et al. Acute and chronic effects of whole-body vibration on balance, postural stability, and mobility in women with multiple sclerosis. Dose Response 2018; 16(4): 1559325818816577. doi: 10.1177/ 1559325818816577.

81. Hilgers C, Mündermann A, Riehle H et al. Effects of whole-body vibration training on physical function in patients with multiple sclerosis. NeuroRehabilitation 2013; 32(3): 655–663. doi: 10.3233/ NRE-130888.

82. Krause A, Lee K, Freyler K et al. Whole-body vibration impedes the deterioration of postural control in patients with multiple sclerosis. Mult Scler Relat Disord 2019; 31: 134–140. doi: 10.1016/ j.msard.2019.03.026.

83. Schyns F, Paul L, Finlay K et al. Vibration therapy in multiple sclerosis: a pilot study exploring its effects on tone, muscle force, sensation and functional performance. Clin Rehabil 2009; 23(9): 771–781. doi: 10.1177/ 0269215508101758.

84. Uszynski MK, Purtill H, Donnelly A et al. Comparing the effects of whole-body vibration to standard exercise in ambulatory people with multiple sclerosis: a randomised controlled feasibility study. Clin Rehabil 2016; 30(7): 657–668. doi: 10.1177/ 0269215515595522.

85. Wolfsegger T, Assar H, Topakian R. 3-week whole body vibration does not improve gait function in mildly affected multiple sclerosis patients – a randomized controlled trial. J Neurol Sci 2014; 347(1–2): 119–123. doi: 10.1016/ j.jns.2014.09.030.

86. Eftekhari E, Mostahfezian M, Etemadifar M et al. Resistance training and vibration improve muscle strength and functional capacity in female patients with multiple sclerosis. Asian J Sports Med 2012; 3(4): 279–284. doi: 10.5812/ asjsm.34552.

87. Brichetto G, Spallarossa P, de Carvalho MLL et al. The effect of Nintendo® Wii® on balance in people with multiple sclerosis: a pilot randomized control study. Mult Scler 2013; 19(9): 1219–1221. doi: 10.1177/ 1352458512472747.

88. Hoang P, Schoene D, Gandevia S et al. Effects of a home-based step training programme on balance, stepping, cognition and functional performance in people with multiple sclerosis – a randomized controlled trial. Mult Scler 2016; 22(1): 94–103. doi: 10.1177/ 1352458515579442.

89. Khalil H, Al-Sharman A, El-Salem K et al. The development and pilot evaluation of virtual reality balance scenarios in people with multiple sclerosis (MS): a feasibility study. NeuroRehabilitation 2018; 43(4): 473–482. doi: 10.3233/ NRE-182471.

90. Kramer A, Dettmers C, Gruber M. Exergaming with additional postural demands improves balance and gait in patients with multiple sclerosis as much as conventional balance training and leads to high adherence to home-based balance training. Arch Phys Med Rehabil 2014; 95(10): 1803–1809. doi: 10.1016/ j.apmr.2014.04.020.

91. Nilsagård YE, Forsberg AS, von Koch L. Balance exercise for persons with multiple sclerosis using Wii games: a randomised, controlled multi-centre study. Mult Scler 2013; 19(2): 209–216. doi: 10.1177/ 1352458512450088.

92. Prosperini L, Fanelli F, Petsas N et al. Multiple sclerosis: changes in microarchitecture of white matter tracts after training with a video game balance board. Radiology 2014; 273(2): 529–538. doi: 10.1148/ radiol.14140168.

93. Prosperini L, Fortuna D, Giannì C et al. Home-based balance training using the Wii balance board: a randomized, crossover pilot study in multiple sclerosis. Neurorehabil Neural Repair 2013; 27(6): 516–525. doi: 10.1177/ 1545968313478484.

94. Robinson J, Dixon J, Macsween A et al. The effects of exergaming on balance, gait, technology acceptance and flow experience in people with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. BMC Sports Sci Med Rehabil 2015; 7(1): 8. doi: 10.1186/ s13102-015-0001-1.

95. Thomas S, Fazakarley L, Thomas PW et al. Mii-vitaliSe: a pilot randomised controlled trial of a home gaming system (Nintendo Wii) to increase activity levels, vitality and well-being in people with multiple sclerosis. BMJ Open 2017; 7(9): e016966. doi: 10.1136/ bmjopen- 2017-016966.

96. Yazgan YZ, Tarakci E, Tarakci D et al. Comparison of the effects of two different exergaming systems on balance, functionality, fatigue, and quality of life in people with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Mult Scler Relat Disord 2020; 39: 101902. doi: 10.1016/ j. msard.2019.101902.

97. Conroy SS, Zhan M, Culpepper WJ et al. Self-directed exercise in multiple sclerosis: evaluation of a home automated tele-management system. J Telemed Telecare 2018; 24(6): 410–419. doi: 10.1177/ 1357633X17702757.

98. McAuley E, Wójcicki TR, Learmonth YC et al. Effects of a DVD-delivered exercise intervention on physical function in older adults with multiple sclerosis: a pilot randomized controlled trial. Mult Scler J Exp Transl Clin 2015; 1: 2055217315584838. doi: 10.1177/ 2055217315584838.

99. Novotna K, Janatova M, Hana K et al. Biofeedback based home balance training can improve balance but not gait in people with multiple sclerosis. Mult Scler Int 2019; 2019: 2854130. doi: 10.1155/ 2019/ 2854130.

100. Pfalzer L, Fry D. Effects of a 10-week inspiratory muscle training program on lower-extremity mobility in people with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Int J MS Care 2011; 13(1): 32–42. doi: 10.7224/ 1537- 2073-13.1.32.

101. Sosnoff JJ, Moon Y, Wajda DA et al. Fall risk and incidence reduction in high risk individuals with multiple sclerosis: a pilot randomized control trial. Clin Rehabil 2015; 29(10): 952–960. doi: 10.1177/ 0269215514564899.

102. Sosnoff JJ, Finlayson M, McAuley E et al. Homebased exercise program and fall-risk reduction in older adults with multiple sclerosis: phase 1 randomized controlled trial. Clin Rehabil 2014; 28(3): 254–263. doi: 10.1177/ 0269215513501092.

103. Abasıyanık Z, Ertekin Ö, Kahraman T et al. The effects of clinical pilates training on walking, balance, fall risk, respiratory, and cognitive functions in persons with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Explore 2020; 16(1): 12–20. doi: 10.1016/ j.explore.2019.07.010.

104. Duff WRD, Andrushko JW, Renshaw DW et al. Impact of pilates exercise in multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Int J MS Care 2018; 20(2): 92–100. doi: 10.7224/ 1537-2073.2017-066.

105. Fox EE, Hough AD, Creanor S et al. Effects of pilatesbased core stability training in ambulant people with multiple sclerosis: multicenter, assessor-blinded, randomized controlled trial. Phys Ther 2016; 96(8): 1170–1178. doi: 10.2522/ ptj.20150166.

106. Guclu-Gunduz A, Citaker S, Irkec C et al. The effects of pilates on balance, mobility and strength in patients with multiple sclerosis. NeuroRehabilitation 2014; 34(2): 337–342. doi: 10.3233/ NRE-130957.

107. Kalron A, Rosenblum U, Frid L et al. Pilates exercise training vs. physical therapy for improving walking and balance in people with multiple sclerosis: a randomized controlled trial. Clin Rehabil 2017; 31(3): 319–328. doi: 10.1177/ 0269215516637202.

108. Marandi SM, Nejad VS, Shanazari Z et al. A comparison of 12 weeks of pilates and aquatic training on the dynamic balance of women with mulitple sclerosis. Int J Prev Med 2013; 4(Suppl 1): S110–117.

109. Leonard G, Lapierre Y, Chen J-K et al. Noninvasive tongue stimulation combined with intensive cognitive and physical rehabilitation induces neuroplastic changes in patients with multiple sclerosis: a multimodal neuroimaging study. Mult Scler J Exp Transl Clin 2017; 3(1): 2055217317690561. doi: 10.1177/ 2055217317690561.

110. Burschka JM, Keune PM, Hofstadt-van Oy U et al. Mindfulness-based interventions in multiple sclerosis: beneficial effects of Tai Chi on balance, coordination, fatigue and depression. BMC Neurol 2014; 14(1): 165. doi: 10.1186/ s12883-014-0165-4.

111. Ultramari VRLM, Calvo APC, Rodrigues RAS et al. Physical and functional aspects of persons with multiple sclerosis practicing Tai-Geiko: randomized trial. Clinics 2020; 75: e1272. doi: 10.6061/ clinics/ 2020/ e1272.

112. de Oliveira G, Fernandes MdCCG, de Faria Oliveira JD et al. Yoga training has positive effects on postural balance and its influence on activities of daily living in people with multiple sclerosis: a pilot study. Explore 2016; 12(5): 325–332. doi: 10.1016/ j.explore.2016.06.005.

113. Stephens J, DuShuttle D, Hatcher C et al. Use of awareness through movement improves balance and balance confidence in people with multiple sclerosis: a randomized controlled study. Neurol Rep 2001; 25(2): 39–49.

114. Silkwood-Sherer D, Warmbier H. Effects of hippotherapy on postural stability, in persons with multiple sclerosis: a pilot study. J Neurol Phys Ther 2007; 31(2): 77– 84. doi: 10.1097/ NPT.0b013e31806769f7.

115. Aidar FJ, Gama de Matos D, de Souza RF et al. Influence of aquatic exercises in physical condition in patients with multiple sclerosis. J Sports Med Phys Fitness 2018; 58(5): 684–689. doi: 10.23736/ S0022-4707.17.07151- 1.

116. Gurpinar B, Kara B, Idiman E. Effects of aquatic exercises on postural control and hand function in multiple sclerosis: Halliwick versus Aquatic plyometric exercises: a randomised trial. J Musculoskelet Neuronal Interact 2020; 20(2): 249–255.

117. Kargarfard M, Shariat A, Ingle L et al. Randomized controlled trial to examine the impact of aquatic exercise training on functional capacity, balance, and perceptions of fatigue in female patients with multiple sclerosis. Arch Phys Med Rehabil 2018; 99(2): 234–241. doi: 10.1016/ j.apmr.2017.06.015.

118. Marandi SM, Nejad VS, Shanazari Z et al. A comparison of 12 weeks of pilates and aquatic training on the dynamic balance of women with mulitple sclerosis. Int J Prev Med 2013; 4 (Suppl 1): S110–S117.

119. Sanders EA, Arts RJ. Paraesthesiae in multiple sclerosis. J Neurol Sci 1986; 74(2–3): 297–305. doi: 10.1016/ 0022- 510x(86)90115-2.

120. Merchut MP, Gruener G. Quantitative sensory threshold testing in patients with multiple sclerosis. Electromyogr Clin Neurophysiol 1993; 33(2): 119–124.

121. Kelleher KJ, Spence WD, Solomonidis SE et al. The effect of impaired plantar sensation on gait in people with multiple sclerosis. Int J MS Care 2009; 11(1): 25–31.

122. Citaker S, Gunduz AG, Guclu MB et al. Relationship between foot sensation and standing balance in patients with multiple sclerosis. Gait Posture 2011; 34(2): 275–278. doi: 10.1016/ j.gaitpost.2011.05.015.

123. Roeing KL, Wajda DA, Sosnoff JJ. Time dependent structure of postural sway in individuals with multiple sclerosis. Gait Posture 2016; 48: 19–23. doi: 10.1016/ j.gaitpost. 2016.04.023.

124. Jamali A, Sadeghi-Demneh E, Fereshtenajad N et al. Somatosensory impairment and its association with balance limitation in people with multiple sclerosis. Gait Posture 2017; 57: 224–229. doi: 10.1016/ j. gaitpost.2017.06.020.

125. Kanekar N, Lee YJ, Aruin AS. Effect of light finger touch in balance control of individuals with multiple sclerosis. Gait Posture 2013; 38(4): 643–647. doi: 10.1016/ j. gaitpost.2013.02.017.

126. Mulligan H, Treharne GJ, Hale LA et al. Combining self-help and professional help to minimize barriers to physical activity in persons with multiple sclerosis: a trial of the „Blue Prescription“ approach in New Zealand. J Neurol Phys Ther 2013; 37(2): 51–57. doi: 10.1097/ NPT.0b013e318292799e.

127. Sherrington C, Whitney JC, Lord SR et al. Effective exercise for the prevention of falls: a systematic review and meta-analysis. J Am Geriatr Soc 2008; 56(12): 2234– 2243. doi: 10.1111/ j.1532-5415.2008.02014.x.

128. Nilsagård Y, Lundholm C, Denison E et al. Predicting accidental falls in people with multiple sclerosis – a longitudinal study. Clin Rehabil 2009; 23(3): 259–269. doi: 10.1177/ 0269215508095087.

129. Coote S, Hughes L, Rainsford G et al. Pilot randomized trial of progressive resistance exercise augmented by neuromuscular electrical stimulation for people with multiple sclerosis who use walking aids. Arch Phys Med Rehabil 2015; 96(2): 197–204. doi: 10.1016/ j.apmr.2014.09.021.