Antiadhezívna, antibiofilmová a disperzná aktivita biosurfaktantov izolovaných z Bacillus amyloliquefaciens 3/22
Authors:
Karolína Englerová; Radomíra Nemcová; Zdenka Bedlovičová; Eva Styková
Published in:
Čes. slov. Farm., 2021; 70, 172-178
Category:
Original Article
doi:
https://doi.org/https://doi.org/10.5817/CSF2021-5-172
Overview
Cieľom práce bolo sledovanie potenciálnych antibiofilmových vlastností biosurfaktantov (BS) izolovaných z kmeňa Bacillus amyloliquefaciens 3/22 voči tvorbe biofilmu indikátorového kmeňa Staphylococcus aureus CCM 4223. V práci bol sledovaný účinok BS 3/22 na rast biofilmu počas spoločnej inkubácie, inhibícia adhézie biofilm tvoriacich buniek a disperzia biofilmu. BS 3/22 inhibovali tvorbu biofilmu, pričom sa jeho tvorba s rastúcou koncentráciou BS signifikantne (p < 0,05; p < 0,01; p < 0,001) znižovala. BS 3/22 preukázali aj antiadhezívnu aktivitu, ktorá korelovala s použitou koncentráciou. Detegovaný bol taktiež disperzný efekt izolovaných BS 3/22 na 24-hodinový biofilm S. aureus CCM 4223. BS 3/22 boli pri disperzii biofilmu účinné aj pri nižších koncentráciách v porovnaní s antiadhezívnou aktivitou a inhibíciou tvorby biofilmu.
Klíčová slova:
biofilm – biosurfaktanty – inhibícia – disperzia
Úvod
Biosurfaktanty (BS) sú povrchovo aktívne amfifilné molekuly získavané z rôznych mikroorganizmov1). V oblasti medicíny majú potenciál využitia v boji proti agresívnym patogénom vďaka ich cytotoxickým, antimikrobiálnym, antiadhezívnym, či antibiofilmovým vlastnostiam2). Baktérie patriace do rodu Bacillus sú osvedčenými producentmi lipopeptidov, veľkej skupiny BS, ktorých molekula pozostáva z aminokyselinového reťazca a rôznej dĺžky mastných kyselín3). Lipopeptidy produkované kmeňmi Bacillus možno kategorizovať do rodín surfaktínu, iturínu a fengycínu s dobre definovanou všeobecnou štruktúrou4).
Biofilm je spoločenstvo mikroorganizmov adherujúce na rôzne povrchy uložené v matrici zloženej z extracelulárnych polymérnych látok. Prítomnosť biofilmov môže spôsobiť vážne problémy v oblasti zdravia ľudí. Biofilmy môžu viesť k rozvinutiu infekcií u pacientov s medicínskymi pomôckami, ako sú močové, endotracheálne, intravenózne a iné typy katétrov a implantátov zavedených u viac ako 25 % hospitalizovaných pacientov5). V súčasnej dobe pretrváva problém s rezistenciou biofilmov na bežné antibiotiká a dezinfekčné prostriedky z dôvodu ich špecifických rastových podmienok a transformácie rezistentných génov6). Významným patogénom tvoriacim biofilmy je aj Staphylococcus aureus. MSSA (meticilín-senzitívny S. aureus) aj MRSA (meticilín-rezistentný S. aureus) sú mimoriadne úspešné a adaptabilné patogény spôsobujúce závažné nozokomiálne infekcie7). Preto sa biosurfaktanty dostávajú do popredia ako zaujímavé natívne antibiofilmové zlúčeniny vďaka svojej povrchovej aktivite a antimikrobiálnym vlastnostiam8, 9).
Práca poukazuje na potenciálnu inhibičnú aktivitu lipopeptidových biosurfaktantov produkovaných kmeňom Bacillus amyloliquefaciens 3/22 voči adhézii a tvorbe biofilmu u Staphylococcus aureus CCM 4223.
Experimentálna časť
Materiál a metodika
Mikroorganizmy
Na produkciu biosurfaktantov bol použitý kmeň Bacillus amyloliquefaciens 3/22 izolovaný zo vzorky morských rias z Jadranského mora, identifikovaný pomocou sekvenčnej metódy 16S rRNA10). Získané BS boli identifikované genotypicky ako lipopeptidy surfaktín, iturín a fengycín11). Ako indikátorový kmeň tvoriaci biofilm bol použitý Staphylococcus aureus CCM 4223 (Česká sbírka mikroorganismů, Brno, Česká republika).
Izolácia biosurfaktantov z B. amyloliquefaciens 3/22
Povrchovo aktívne BS boli izolované použitím modifikovanej metódy podľa Płaza et al.12). 300 ml McKeen média bolo naočkovaných 3 % (v/v) štartovacej kultúry B. amyloliquefaciens 3/22 kultivovanej v BHI bujóne počas 18 hodín pri teplote 27 °C. Inokulované médium bolo potom inkubované 72 hodín pri 27 °C a 140 ot./min. (Shaker SKO-D XL, ARGOlab, Carpi, Taliansko). Po kultivácii sa bakteriálna kultúra centrifugovala (4754 g/65 min/4 °C) a supernatant sa okyslil pomocou 6 M HCl na pH 2. Precipitát vytvorený pri 4 °C počas noci sa znovu centrifugoval (4754 g/55 min/4 °C) a sediment bol rozpustený v 100 ml destilovanej vody. pH všetkých vzoriek bolo upravené pomocou 1 M NaOH na hodnotu 7. BS boli extrahované vytrepaním do organickej fázy v sústave pozostávajúcej z etylacetátu a metanolu v pomere 4 : 1 (v/v). Organické vrstvy boli spojené a vysušené síranom sodným. Po filtrácii bolo organické rozpúšťadlo odparené (IKA RV 10 Digital, IKA, Nemecko). Žltý olejovitý produkt sa na záver lyofilizoval a uskladnil pri –20 °C.
Antibiofilmová aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňaB. amyloliquefaciens 3/22 počas ko-kultivácie
Jamky polystyrénovej mikrotitračnej platničky (Greiner ELISA 8 Well Strips, 350 μl, Flat Bottom, Medium Binding; Cruinn Diagnostics Ltd., Dublin, Írsko) boli naplnené 100 μl BHI média (mBHI; Brain Heart infusion broth; HIMEDIA) obohateného o 1 % glukózu a 2 % NaCl a obsahujúceho BS 3/22 s koncentráciami 30 – 0,058 mg/ml (dvojkové riedenie). Médium bolo naočkované indikátorovým kmeňom S. aureus CCM 4223 (McFarland 1; 15 μl na jednu jamku). Negatívnou kontrolou bolo mBHI s fyziologickým roztokom, resp. mBHI s príslušnými koncentráciami BS 3/22. Ako pozitívna kontrola slúžilo mBHI s indikátorovým kmeňom bez BS 3/22. Platničky boli inkubované pri 37 °C 24 hodín.
Tvorba biofilmu bola stanovená pomocou modifikovaného testu s kryštálovou violeťou13). Supernatant bol z jamiek odstránený, jamky boli trikrát premyté deionizovanou vodou a sušené 40 minút pri izbovej teplote. Po vysušení sa jamky zafarbili 200 μl 0,1 % roztoku kryštálovej violeti a nechali sa inkubovať 30 minút pri izbovej teplote. Potom sa prebytočné farbivo odstránilo a jamky sa trikrát premyli deionizovanou vodou a nechali sa znova sušiť 30 minút pri izbovej teplote.
Kryštálová violeť naviazaná na adherujúce bunky (biofilm) bola extrahovaná 200 μl 30 % kyseliny octovej. Z každej jamky bolo prenesených 150 μl do novej platničky. Optická denzita bola meraná pomocou Synergy 4 Multi-Mode Microplate Reader (BioTek Instruments Inc., USA) pri vlnovej dĺžke 550 nm. Pokus bol uskutočnený trikrát a výsledky sú prezentované ako priemer ± smerodajná odchýlka. Percento inhibície bolo vypočítané ako % inhibície = [1–(ABS/A0)] x 100, kde ABS predstavuje absorbanciu jamky s BS a A0 absorbanciu kontrolnej jamky.
Antiadhezívna aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22
Na testovanie antiadhezívnej aktivity BS 3/22 bola použitá metodika podľa Madhu a Prapulla14) s nasledovnými modifikáciami: jamky polystyrénovej mikrotitračnej platničky (Greiner ELISA 8 Well Strips, 350 μl, flat bottom, medium binding) boli naplnené 100 μl BS v PBS s koncentráciami 30 – 1,8 mg/ml (dvojkové riedenie) a inkubované 18 hodín pri 4 °C za účelom opracovania jamiek biosurfaktantom. Po inkubácii boli jamky premyté PBS a vysušené. Následne boli naplnené 100 μl mBHI naočkovaného indikátorovým kmeňom S. aureus CCM 4223 (1 % inokulum). Ako pozitívna kontrola bol použitý S. aureus CCM 4223 v jamkách neopracovaných BS a ako negatívna kontrola čisté mBHI médium bez pridania indikátorového kmeňa v jamkách opracovaných BS. Platničky boli inkubované 4 hodiny pri 37 °C. Po inkubácii sa kvantifikácia adhézie uskutočnila pomocou modifikovanej metodiky s využitím kryštálovej violete, ako je opísané vyššie. Pokus sa uskutočnil v troch nezávislých pokusoch a výsledky sú uvedené ako priemer ± smerodajná odchýlka. Percento antiadhezívnej aktivity bolo vypočítané obdobne ako percento inhibície tvorby biofilmu.
Disperzná aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22
Disperzná aktivita BS 3/22 bola testovaná metódu podľa e Silva et al.15) s nasledovnou modifikáciou: jamky polystyrénovej mikrotitračnej platničky (Greiner ELISA 8 Well Strips, 350 μl, flat bottom, medium binding) boli naplnené 100 μl mBHI naočkovaného indikátorovým kmeňom S. aureus CCM 4223 (1 % inokulum). Platnička bola inkubovaná pri 37 °C 24 hodín za účelom vytvorenia biofimu S. aureus CCM 4223. Po inkubácii sa jamky premyli roztokom PBS. Po vysušení boli jamky polystyrénovej mikrotitračnej naplnené 100 μl BS v PBS s koncentráciami 30 – 0,06 mg/ml (dvojkové riedenie) a inkubované pri 37 °C 24 hodín za účelom disperzie biofimu S. aureus CCM 4223. Pozitívnou kontrolou boli jamky s vytvoreným biofilmom opracované len PBS a negatívnou kontrolou boli jamky opracované roztokom BS bez predvytvoreného biofilmu. Po inkubácii sa kvantifikácia adhézie znova uskutočnila pomocou modifikovanej metodiky s využitím kryštálovej violete. Pokus sa uskutočnil v troch nezávislých pokusoch a výsledky sú uvedené ako priemer ± smerodajná odchýlka. Percento disperzie bolo vypočítané obdobne ako percento inhibície tvorby biofilmu.
Štatistické vyhodnotenie
Pre vyhodnotenie výsledkov bola použitá jednorozmerná analýza rozptylu (ANOVA) s doplnkovým Dunnettovým testom v štatistickom programe GraphPad Prism 6.01 software (GraphPad Inc., San Diego, CA, USA).
Výsledky
Antibiofilmová aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22 počas ko-kultivácie
BS mali inhibičný efekt na tvorbu biofilmu u testovaného indikátorového kmeňa S. aureus CCM 4223 (obr. 1). Jeho tvorba sa signifikantne znižovala (p < 0,05; p < 0,01; p < 0,001) v závislosti od zvyšujúcej sa koncentrácie 0,47 – 30 mg/ml BS 3/22. Koncentrácie nižšie ako 0,47 mg/ml nemali inhibičný efekt na tvorbu biofilmu. Najvyššie percento inhibície tvorby biofilmu (viac ako 89 %) bolo dosiahnuté pri koncentrácii 30 mg/ml BS 3/22 (tab. 1). Koncentrácie BS 3/22 od 15 do 3,75 mg/ml inhibovali tvorbu biofilmu viac ako 50 %. Percento inhibície tvorby biofilmu menej ako 50 % bolo pozorované pri koncentráciách BS 3/22 od 1,87 do 0,47 mg/ml.
Antiadhezívna aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22
Antiadhezívny efekt BS 3/22 koreloval s jeho koncentráciou (obr. 2). Po opracovaní jamiek s koncentráciami BS 3/22 30 – 15 – 7,5 mg/ml bolo zistené signifikantné zníženie (p < 0,001; p < 0,01; p < 0,05) schopnosti indikátorového kmeňa S. aureus CCM 4223 adherovať na steny jamiek v porovnaní s kontrolou (S. aureus CCM 4223 bez opracovania jamiek BS 3/22). Ostatné testované koncentrácie (3,75 a 1,87 mg/ml) neovplyvňovali adhéziu indikátorového kmeňa. Viac ako 50% inhibícia adhézie bola pozorovaná pri najvyššej testovanej koncentrácii BS 3/22 (tab. 2). Koncentrácie BS 3/22 nižšie ako 30 mg/ml inhibovali adhéziu S. aureus CCM 4223 menej ako 50 %.
Kontrola: SA 4223 – S. aureus CCM 4223 v jamkách opracovaných PBS;
údaje sú vyjadrené ako aritmetický priemer ± SD; ***p < 0,001; **p < 0,01;
*p < 0,05 v porovnaní s kontrolou.
Disperzná aktivita biosurfaktantov izolovaných z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22
Ďalej bola testovaná schopnosť BS 3/22 redukovať (odlupovať) 24-hodinový predvytvorený biofilm S. aureus CCM 4223. Disperzný efekt BS 3/22 znova koreloval s jeho koncentráciou (obr. 3). Bola detegovaná signifikantná redukcia (p < 0,001; p < 0,05) predvytvotreného 24-hodinového biofilmu indikátorového kmeňa v porovnaní s kontrolou (predvytvorený 24-hodinový biofilm S. aureus CCM 4223 bez opracovania BS 3/22) pri koncentráciách od 30 – 0,11 mg/ml. BS 3/22 bol pri disperzii biofilmu S. aureus CCM 4223 účinný aj pri nižších koncentráciách v porovnaní s antiadhezívnou aktivitou, resp. inhibíciou tvorby biofilmu. Vysoké percento disperzie biofilmu (78 a viac %) bolo pozorované pri koncentráciách BS 3/22 od 30 do 3,75 mg/ml (tab. 3). Nižšie koncentrácie BS 3/22 stále účinne rozrušovali biofilm – percento disperzie sa postupne znižovalo v závislosti od koncentrácie BS 3/22 od 63 do 11,5 %.
Kontrola: jamky s vytvoreným biofilmom S. aureus CCM 4223, ktorý sme opracovali
PBS; údaje sú vyjadrené ako aritmetický priemer ± SD ; ***p < 0,001; *p < 0,05
v porovnaní s kontrolou.
Diskusia
Kmene patriace do rodu Bacillus sú bohatými zdrojmi biologicky aktívnych látok. Medzi ne radíme aj biosurfaktanty, povrchovo aktívne látky so širokým potenciálom využitia v boji proti patogénnym mikroorganizmom. Lipopeptidy a glykolipidy sú najbežnejšie uvádzanými triedami BS s antimikrobiálnou aj antibiofilmovou aktivitou16). Z rodiny lipopeptidov sú najznámejšie polymyxín A a polymyxín B produkované Bacillus polymyxa17); surfaktín, iturín, fengycín, mykosubtilíny a bacillomycíny produkované Bacillus subtilis18); pumilacidín produkovaný Bacillus pumilus19); lichenyzín z Bacillus licheniformis20); a viskozín z Pseudomonas fluorescens21). Pokiaľ ide o glykolipidy, najlepšie sú preštudované rhamnolipidy z Pseudomonas aeruginosa22), soforolipidy z Candida bombicola23) a manozylerytritolové lipidy z Candida antarctica24).
Antibiofilmová aktivita izolovaných BS 3/22 voči biofilmu S. aureus CCM 4223 sa v tejto práci hodnotila tromi rôznymi spôsobmi: spoločnou inkubáciou, inhibíciou adhézie a disperzie biofilmu. Percento inhibície biofilmu bolo vzhľadom na kontrolu pri jednotlivých testoch odlišné. Ko-kultivačný test bol najefektívnejší, pretože pri použití 30 mg/ml BS 3/22 sa znížila tvorba biofilmu o viac ako 89 %. Percento inhibície sa s klesajúcou koncentráciou BS 3/22 znižovalo a pri koncentrácii nižšej ako 0,4 mg/ml inhibičný efekt nebol zaznamenaný. Inhibícia rastu S. aureus CCM 4223 v prítomnosti izolovaných BS 3/22 pri koncentráciách 30 – 7,5 mg/ml nebola zistená. Preto tento účinok pravdepodobne nesúvisí s antimikrobiálnou aktivitou. Podobné výsledky zistili aj Abdelli et al.25), kedy surfaktín získaný z kmeňna Bacillus safensis F4 v koncentráciách 5 a 10 mg/ml významne obmedzoval tvorbu biofilmu Staphylococcus epidermidis S61 s percentami inhibície 80 – 90 %. Zmes lipopeptidov (surfaktín, iturín a fengycín) izolovaných z B. subtilis preukázala dôležité antibiofilmové a antiadhezívne účinky na uropatogénne baktérie26). Liu et al.27) preukázali, že v podmienkach spoločnej inkubácie surfaktín produkovaný kmeňom Bacillus subtilis silne ovplyvňoval adhéziu S. aureus na niekoľkých materiáloch (sklo, polystyrén a nehrdzavejúca oceľ) a významne podporoval uvoľňovanie biofilmu.
Test na zistenie antiadhezívnej aktivity BS 3/22 odhalil, že najvyššia inhibícia adhézie 50,3 % bola dosiahnutá pri opracovaní povrchu BS 3/22 s koncentráciou 30 mg/ml. To naznačuje, že BS sú schopné modifikovať fyzikálno-chemické vlastnosti povrchu, čím znižujú adhéziu a inhibujú tvorbu biofilmu. Okrem toho BS menia hydrofóbnosť bakteriálneho povrchu a v dôsledku toho menia mechanizmus adhézie mikroorganizmov. Ich účinky závisia od počiatočnej bakteriálnej hydrofóbnosti, ako aj od typu BS a ich koncentrácie, ktorá môže zvyšovať alebo znižovať hydrofóbnosť bakteriálneho povrchu v dôsledku toho, že je viac alebo menej hydrofóbna28). Antiadhezívna aktivita BS už bola opísaná v predchádzajúcich prácach, napríklad Janek et al.29) prezentujú schopnosť pseudofaktínu II (0,5 mg/ml), cyklického lipopeptidu, brániť tvorbe biofilmu Escherichia coli, Enterococcus faecalis, Enterococcus hirae, Staphylococcus epidermidis, Proteus mirabilis a Candida albicans na polystyrénovom povrchu. De Araujo et al.30) zistili, že surfaktín pri 0,50 % (w/v) významne znížil adhéziu Listeria monocytogenes na polystyrénový povrch, keď sa použil pri vyšších koncentráciách, pričom dosiahol hodnoty až 54 % inhibície. Giri et al.31) skúmali antibiofilmový potenciál lipopeptidov produkovaných B. subtilis VSG4 a B. licheniformis VS16 proti S. aureus, Salmonella Typhimurium a Bacillus cereus. Prvotné opracovanie mikrotitračných doštičiek biosurfaktantmi významne inhibovalo tvorbu biofilmu a podporovalo eradikáciu biofilmu s percentom redukcie pri najvyššej testovanej koncentrácii (5 mg/ml) 65 – 82 %, resp. 61 – 76 %. Účinok surfaktínu na adhéziu a tvorbu biofilmu hodnotili aj de Araujo et al.32), kedy BS významne znížili adhéziu Pseudomonas fluorescens ATCC13525 na polystyrénové povrchy (54 % inhibícia) a tvorbu biofilmu (73 %) na povrchu z nehrdzavejúcej ocele.
V práci sme BS 3/22 použili taktiež na rozrušenie už existujúceho biofilmu, pričom bola dosiahnutá viac ako 88 % disperzia pri najvyššej použitej koncentrácii BS 3/22 (30 mg/ml). Percento disperzie zostalo na úrovni 83 % pri ošetrení biofilmu koncentráciami medzi 15 a 3,7 mg/ml. Pri nižších koncentráciách úmerne klesala aj účinnosť disperzie biofilmu. Zistené výsledky sú v zhode so zisteniami iných autorov6, 31, 32). Surfaktín izolovaný z B. amyloliquefaciens NS6 preukázal disperznú aktivitu voči vytvorenému biofilmu Streptococcus mutans, kedy pri najvyššej koncentrácii 80 mg/ml bolo percento disperzie 62,2 ± 7,1 %6). Meena et al.32) udávajú, že biofilmy patogénnych bakteriálnych kmeňov S. aureus ATCC 6538, Pseudomonas sp., Klebsiella pneumoniae, E. coli NCTC 10418, Salmonella Typhi a S. Typhimurium NCTC74 boli po ošetrení surfaktínom izolovaným z B. subtilis KLP2015 (100 μg/ml) znížené o 58,10 %, 47,86 %, 14,83 %, 13,91 %, 11,01 % a 10,23 %. Lipopeptidy izolované z kmeňov B. subtilis VSG4 a B. licheniformis VS16 s najvyššou použitou koncentráciou 5 mg/ml eradikovali vytvorený biofilm kmeňov S. aureus ATCC 11778, E. coli MTCC65 a S. Typhimurium ATCC1943031). Disperzia biofilmu bola pravdepodobne vyvolaná odstránením extracelulárnych polymérnych látok (EPS) a deštrukciou mikrokolónií spôsobenou BS33). EPS zohrávajú dôležitú úlohu v rezistencii biofilmu, pretože bránia kontaktu mikroorganizmov s antimikrobiálnou látkou34).
Záver
Predkladaná práca dokazuje, že biosurfaktanty izolované z kmeňa B. amyloliquefaciens 3/22 majú potenciál inhibovať nielen tvorbu biofilmu S. aureus v ich prítomnosti, ale majú taktiež schopnosť brániť adhézii biofilm-tvoriacich buniek a dokážu aj rozrušiť vytvorený biofilm. Tieto výsledky naznačujú, že získané bioaktívne látky je možné využiť ako potenciálne antibiofilmové agens v boji proti patogénnym kmeňom S. aureus v biomedicínskej oblasti. Je potrebné ďalej preskúmať podrobnosti o aktivite izolovaných biosurfaktantov v podmienkach in vivo.
Práca vznikla za podpory Agentúry na podporu výskumu a vývoja na základe zmluvy č. APVV-15-0377 a č. APVV-16-0203 a projektu Ministerstva školstva, vedy, výskumu a športu Slovenskej republiky VEGA 1/0081/17.
Stret záujmov: žiadny.
PharmDr. Karolína Englerová • R. Nemcová
Univerzita veterinárskeho lekárstva a farmácie v Košiciach
Komenského 73, 041 81 Košice, Slovenská republika
e-mail: karolina.englerova@gmail.com
Z. Bedlovičová
Univerzita veterinárskeho lekárstva a farmácie v Košiciach
Katedra chémie, biochémie a biofyziky
E. Styková
Univerzita veterinárskeho lekárstva a farmácie v Košiciach
Klinika koní
Sources
1. Kim B. S., Kim J. Y. Optimization Using 3 3 Full-Factorial Design for Crude Biosurfactant Activity from Bacillus pumilus IJ-1 in Submerged Fermentation. Microbiol. Biotechnol. Lett. 2020; 48(1), 48–56.
2. Mehjabin J. J., et al. Biosurfactants from Marine Cyanobacteria Collected in Sabah, Malaysia. J. Nat. Prod. 2020; 83(6), 1925–1930.
3. Shekhar S., Sundaramanickam A., Balasubramanian T. Biosurfactant producing microbes and their potential applications: a review. Crit. Rev. Environ. Sci. Technol. 2014; 45, 1522–1554.
4. Kourmentza K., Gromada X., Michael N., et al. Antimicrobial activity of lipopeptide biosurfactants against foodborne pathogen and food spoilage microorganisms and their cytotoxicity. Front. Microbiol. 2021; 11, 3398.
5. Nazareth T. C., Zanutto C. P., Tripathi L., et al. The use of low-cost brewery waste product for the production of surfactin as a natural microbial biocide. Biotechnol. Rep. 2020; 28, e00537.
6. Abdollahi S., Tofighi Z., Babaee T., et al. Evaluation of Anti-oxidant and Anti-biofilm Activities of Biogenic Surfactants Derived from Bacillus amyloliquefaciens and Pseudomonas aeruginosa. Iran. J. Pharm. Sci. 2020; 19(2), 115.
7. Tahaei S. A. S., Stájer A., Barrak I., et al. Correlation between biofilm-formation and the antibiotic resistant phenotype in Staphylococcus aureus isolates: a Laboratory- Based Study in Hungary and a review of the literature. Infect. Drug Resist. 2021; 14, 1155.
8. Meena K. R., Kanwar S. S. Lipopeptides as the antifungal and antibacterial agents: applications in food safety and therapeutics. Biomed. Res. Int. 2015; 2015, 1–15.
9. Merghni A., Dallel I., Noumi E., et al. Antioxidant and antiproliferative potential of biosurfactants isolated from Lactobacillus casei and their antibiofilm effect in oral Staphylococcus aureus strains. Microb. Pathog. 2017; 104, 84–89.
10. Fiľková A. Štúdium účinku prospešných mikroorganizmov na inhibíciu biofilm tvoriacich patogénov. Diplomová práca. Košice: UVLF 2021.
11. Englerová K., Nemcová R., Maďar M., et al. Morské baktérie rodu Bacillus – prirodzení producenti lipopeptidových biosurfaktantov. In: Seminár doktorandov venovaný pamiatke akademika Boďu. Vedecké práce doktorandov 2019: zborník zo seminára doktorandov venovaného pamiatke akademika Boďu. 1. vydanie. Košice: Slovenská akadémia vied, Centrum biovied 2019; 17–19.
12. Płaza G., Chojniak J., Rudnicka K., et al. Detection of biosurfactants in Bacillus species: Genes and products identification. J. Appl. Microbiol. 2015; 119, 1023– 1034.
13. O’Toole G. A., Pratt L. A., Watnick P. I., et al. Genetic approaches to study of biofilms. In: Methods in enzymology. Elsevier 1999; 91–109.
14. Madhu A. N., Prapulla, S. G. Evaluation and functional characterization of a biosurfactant produced by Lactobacillus plantarum CFR 2194. Appl. Biochem. Biotechnol. 2014; 172(4), 1777–1789.
15. e Silva S. S., Carvalho J. W. P., Aires C. P., et al. Disruption of Staphylococcus aureus biofilms using rhamnolipid biosurfactants. Int. J. Dairy Sci. 2017; 100(10), 7864–7873.
16. Cochrane S. A., Vederas J. C. Lipopeptides from Bacillus and Paenibacillus spp.: a gold mine of antibiotic candidates. Med. Res. Rev. 2016; 36(1), 4–31.
17. Landman D., Georgescu C., Martin D. A., et al. Polymyxins revisited. Clin. Microbiol. Rev. 2008; 21, 449–465.
18. Vater J., Kablitz B., Wilde C., et al. Matrix-assisted laser desorption ionization–time of flight mass spectrometry of lipopeptide biosurfactants in whole cells and culture filtrates of Bacillus subtilis C-1 isolated from petroleum sludge. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68, 6210–6219.
19. Naruse N., Tenmyo O., Kobaru S., et al. Pumilacidin, a complex of new antiviral antibiotics. Production, isolation, chemical properties, structure and biological activity. J. Antibiot. 1990; 43, 267–280.
20. Grangemard I., Wallach J., Maget-Dana R., et al. Lichenysin: A more efficient cation chelator than surfactin. Appl. Biochem. Biotechnol. 2001; 90, 199–210.
21. Saini H. S., Barragán-Huerta B. E., Lebrón-Paler A., et al. Efficient purification of the biosurfactant viscosin from Pseudomonas libanensis strain M9-3 and its physicochemical and biological properties. J. Nat. Prod. 2008; 71, 1011–1015.
22. Benincasa M., Abalos A., Oliveira I., et al. Chemical structure, surface properties and biological activities of the biosurfactant produced by Pseudomonas aeruginosa LBI from soapstock. Antonie Van Leeuwenhoek 2004; 85, 1–8.
23. Díaz De Rienzo M. A., Banat I. M., Dolman B., et al. Sophorolipid biosurfactants: Possible uses as antibacterial and antibiofilm agent. New Biotechnol. 2015; 32, 720–726.
24. Kitamoto D., Yanagishita H., Shinbo T., et al. Surface active properties and antimicrobial activities of mannosylerythritol lipids as biosurfactants produced by Candida antarctica. J. Biotechnol. 1993; 29, 91–96.
25. Abdelli F., Jardak M., Elloumi J., et al. Antibacterial, anti-adherent and cytotoxic activities of surfactin(s) from a lipolytic strain Bacillus safensis F4. Biodegradation 2019; 30, 287–300.
26. Moryl M., Spętana M., Dziubek K., et al. Antimicrobial, antiadhesive and antibiofilm potential of lipopeptides synthesised by Bacillus subtilis, on uropathogenic bacteria. Acta Biochim. Pol. 2015; 62(4).
27. Liu J., Li W., Zhu X., et al. Surfactin effectively inhibits Staphylococcus aureus adhesion and biofilm formation on surfaces. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2019; 103, 4565–4574.
28. Ahimou F., Jacques P., Deleu M. Surfactin and iturin A effects on Bacillus subtilis surface hydrophobicity. Enzyme Microb. Technol. 2000; 27(10), 749–754.
29. Janek T., Łukaszewicz M., Krasowska A. Antiadhesive activity of the biosurfactant pseudofactin II secreted by the Arctic bacterium Pseudomonas fluorescens BD5. BMC Microbiol. 2012; 12(1), 1–9.
30. de Araujo L. V., Guimarães C. R., e Silva S,S, Marquita R. L., et al. Rhamnolipid and surfactin: Anti-adhesion/ antibiofilm and antimicrobial effects. Food Control 2016; 63, 171–178.
31. Giri S. S., Ryu E. C., Sukumaran V., et al. Antioxidant, antibacterial, and anti-adhesive activities of biosurfactants isolated from Bacillus strains. Microb. Pathog. 2019; 132, 66–72.
32. Meena K. R., Sharma A., Kanwar S. S. Antitumoral and antimicrobial activity of surfactin extracted from Bacillus subtilis KLP2015. Int. J. Pept. Res. Ther. 2020; 26(1), 423–433.
33. Díaz De Rienzo M. A., Stevenson P. S., Marchant R., et al. Pseudomonas aeruginosa biofilm disruption using microbial surfactants. J. Appl. Microbiol. 2016; 120(4), 868–876.
34. Araujo L. V. D., Freire D. M. G., Nitschke M. Biossurfactantes: propriedades anticorrosivas, antibiofilmes e antimicrobianas. Quim. Nova 2013; 36(6), 848–858.
Labels
Pharmacy Clinical pharmacologyArticle was published in
Czech and Slovak Pharmacy
2021 Issue 5
Most read in this issue
- Využití droplet-based mikrofluidních technik při přípravě mikročástic
- Telacebek (Q203): Vynára sa na obzore nové efektívne a bezpečné antituberkulotikum?
- Antiadhezívna, antibiofilmová a disperzná aktivita biosurfaktantov izolovaných z Bacillus amyloliquefaciens 3/22
- Vliv meloxikamu a extraktu z kryokonzervované placenty na počáteční zánětlivou reakci – experimentální studie