Význam glykokalyxu v chirurgii
Authors:
L. Hána 1,3; J. Kočí 2,3; Radek Pohnán 1; D. Řehák 5; D. Astapenko 4,5,6
Authors‘ workplace:
Chirurgická klinika 2. lékařské fakulty Univerzity Karlovy a Ústřední vojenské nemocnice – Vojenské fakultní nemocnice Praha, Česká republika
1; Klinika urgentní medicíny, Fakultní nemocnice Hradec Králové, Česká republika
2; Katedra vojenské chirurgie, Vojenská lékařská fakulta Hradec Králové, Univerzita obrany v Brně, Česká republika
3; Klinika anesteziologie, resuscitace a intenzivní medicíny, Fakultní nemocnice Hradec Králové, Česká republika
4; Lékařská fakulta v Hradci Králové, Univerzita Karlova, Česká republika
5; Fakulta zdravotnických studií, Technická univerzita v Liberci, Česká republika
6
Published in:
Rozhl. Chir., 2023, roč. 102, č. 12, s. 453-458.
Category:
Review
doi:
https://doi.org/10.33699/PIS.2023.102.12.453–458
Overview
Úvod: Chirurgická léčba je spojena s nežádoucí reakcí organismu na tzv. chirurgické trauma, která je označována jako chirurgický stres. Jednou z jeho základních příčin je ischemicko-reperfuzní poškození tkání, které zahrnuje funkční a strukturální změny v tkáních. Ty vznikají po obnovení průtoku krve po epizodě ischemie. Dochází k nekróze ireverzibilně změněných buněk či otoku tkání vznikajícímu na podkladě endoteliální a mitochondriální dysfunkce.
Metody: Fyziologie, patofyziologie endoteliálního glykokalyxu: Endoteliální glykokalyx je 0,2 až 5 mikrometrů vysoká heteropolysacharidová vrstva pokrývající endotel na jeho intraluminální straně. Páteřními molekulami glykokalyxu jsou proteoglykany, na které se vážou glykoproteiny a glykosaminoglykany. Poškození endoteliálního glykokalyxu bylo dokumentováno u traumatu, u pacientů se septickým šokem, při ischemicko-reperfuzním poškození či při rozsáhlých chirurgických výkonech. Postupy prevence poškození endoteliálního glykokalyxu: Jako prevence ischemicko-reperfuzního poškození tkání byla zkoumána metoda vzdálené prekondice ischemie. Provedené metaanalýzy přínos tohoto postupu v chirurgii ale nepotvrdily. Farmakologicky může být bráněno poškození glykokalyxu látkami, jako jsou antitrombin III, doxycyklin, hydrokortizon, etanercept či dárci oxidu dusnatého. Protektivně na glykokalyx působí také albumin a inhalace vodíku. Protektivní a reparační účinek na glykokalyx vykazuje také sulodexid. Jedná se o proteoglykan působící antitromboticky, fibrinolyticky, hypofibrinogenemicky a lipolyticky. Současná indikace sulodexidu je v léčbě žilních onemocnění, ischemické choroby srdeční a ischemické choroby dolních končetin. Byl prokázán pozitivní efekt sulodexidu na renální poškození při modelování ischemie a reperfuze a na reparaci endotelu po jeho mechanickém poškození.
Závěr: Prostor pro další zkoumání se otevírá směrem k prokázání účinku endotelprotektiv prostřednictvím reparace endoteliálního glykokalyxu při ischemicko-reperfuzním poškození na modelu velkého laboratorního zvířete a také při klinické studii u pacientů podstupujících cévně rekonstrukční výkon.
ÚVOD
Celosvětově je prováděno více než 300 milionů operačních výkonů ročně. Časná pooperační mortalita je 1 až 4 %, morbidita je udávána v rozmezí 14 až 50 % [1]. Chirurgická léčba je spojena s riziky vyplývajícími z reakce organismu na tzv. chirurgické trauma [2]. Odpovědí na chirurgické trauma (incize, manipulace s orgány, mechanické poškození tkání při preparaci, lokální krvácení, ischemie a s ní související reperfuzní poškození) je chirurgický stres [1]. Významně vyšší úrovní stresové reakce organismu jsou zatíženy rozsáhlé (otevřené) operace v břišní chirurgii, v chirurgii cévní, implantace totálních endoprotéz velkých kloubů a kardiochirurgické výkony s použitím mimotělního oběhu [3]. Nižší úroveň stresové reakce naopak vykazují operace miniinvazivní (robotické, laparoskopické) [2]. Stresová reakce organismu se dá rozdělit na odpověď neuroendokrinní, metabolickou, inflamatorní a imunitní [3].
Jednou ze základních příčin chirurgického traumatu je ischemicko-reperfuzní poškození tkání. Ischemicko-reperfuzní poškození zahrnuje funkční a strukturální změny v tkáních, které nastávají po obnovení průtoku krve tkání po epizodě kyslíkové deprivace – ischemie. Toto obnovení průtoku krve, které je často nestejnoměrné, může mít negativní důsledky, jako je nekróza ireverzibilně změněných buněk či otok tkání vznikající na podkladě endoteliální a mitochondriální dysfunkce, která je dále zhoršována nedokonalou perfuzí tkání [4]. Ischemie vede v tkáních k anaerobnímu metabolismu, při kterém je produkováno menší množství ATP, a k selhávání iontových kanálů, které má za důsledek otok buněk a zhoršení enzymatické aktivity v cytoplazmě. Poškození mitochondrií a dysbalance elektrolytů při reperfuzi vedou k oxidativnímu stresu ze 3 systémů: NADPH oxidázový systém, systém syntázy oxidu dusnatého (nitric oxide synthase, NOS) a systém xantinoxidázy. Retence reaktivních forem kyslíku (reactive oxygen species, ROS) vede ke smrti buňky prostřednictvím autofagie, mitoptózy, nekrózy a apoptózy. NOS je hlavním faktorem oxidativního stresu při poškození jater, srdečního svalu či endoteliálních buněk [5]. Endoteliální NOS (eNOS) hraje hlavní úlohu při regulování a udržování funkčního kardiovaskulárního systému [6], ale při hypoxii se podílí na produkci ROS a prohloubení ischemicko-reperfuzního poškození [5].
Struktura a fyziologie endoteliálního glykokalyxu
Všechny buňky lidského těla jsou pokryty denzní vrstvou glykoproteinů a proteoglykanů nazývanou glykokalyx [7]. Struktura glykokalyxu byla objevena a publikována v roce 1966 díky vývoji technologie elektronové mikroskopie [8].
Endoteliální glykokalyx (EG) je heteropolysacharidová vrstva pokrývající endotel na jeho intraluminální straně. Páteřními molekulami glykokalyxu jsou proteoglykany (PG: syndekany, glypikany, perlekan, versikan, dekorin, biglykan, mimekan), které jsou ukotveny k cytoplazmatické membráně endotelu. Na proteoglykany se pak vážou glykosaminoglykany, mezi které patří heparan sulfát (HS), chondroitin sulfát (CS), dermatan sulfát a keratan sulfát. Dalším glykosamoniglykanem je kyselina hyaluronová (HA), která se neváže na proteoglykany, ale přes receptory CD 44 přímo na povrch buňky [9]. Glykoproteinová komponenta je představována molekulami, jako jsou E-selektiny (ES), P-selektiny (PS) či integriny (I) nebo proteinové komplexy se vztahem k dějům hemostázy (glykoprotein Ib-IX-V komplex, který se váže k von Willebrandovu faktoru a P-selektinu a umožňuje interakci trombocytů a aktivovaných endoteliálních buněk. EG má také komponentu solubilní, která je v dynamické rovnováze s plazmou. Solubilní část glykokalyxu je tvořena širokým spektrem molekul produkovaným endotelem nebo přinášených krevním proudem. Tyto molekuly (PM) jsou vázány endoteliálními buňkami nebo jsou včleněny do páteřní sítě glykokalyxu [10]. Výška glykokalyxu je uváděna v rozmezí 0,2 až 5 mikrometrů [11]. Jeho struktura ve vztahu k intracelulárnímu (IC) a extracelulárnímu prostoru (EC) je schematicky zobrazena na Obr. 1.
Endoteliální glykokalyx není prostou součástí bariéry mezi intracelulárním a extracelulárním prostorem, ale má řadu důležitých funkcí v mikrocirkulaci: mechanotransdukce (fyzikální působení krevních elementů, které glykokalyx přenáší na endotel), koagulace (váže antitrombin III či proteinové komplexy se vztahem k hemostáze), imunitní dohled (imunoglobuliny, integriny, selektiny), antioxidace (superoxiddismutáza) a interakce se sérovými proteiny (albumin – struktura glykokalyxu získává onkotický gradient) a s natriem (ovlivňuje hydrataci, náboj a tuhost glykokalyxu) [12].
Patofyziologie endoteliálního glykokalyxu
V patofyziologii EG byl prokázán vztah poškození glykokalyxu a traumatu. U závažně poraněných pacientů s hemoragickým šokem se rozvíjí tzv.„endotheliopathy of trauma“ (endoteliální dysfunkce, systémová zánětlivá reakce a koagulopatie). K poškození EG dochází časně po poranění a toto poškození se uplatňuje v patogenezi multiorgánového selhávání, které vede ke špatným výsledkům přežití polytraumatizovaných pacientů [13]. Byl také prokázán vztah mezi poškozením EG a septickým šokem, kdy je EG poškozován přímým působením heparanázy, matrix metaloproteináz (MMPs), tzv. a disintegrin and metalloproteinase (ADAMs) a také působením TNF-α [14]. Poškození EG bylo dokumentováno rovněž při ischemicko-reperfuzním poškození, a to jak při celotělové ischemii (např. při kardiogenním šoku), tak i při orgánově izolované ischemii a následné reperfuzi (renální, kardiální, jaterní, plicní či při transplantacích orgánů). U všech těchto stavů byly dokumentovány zvýšené plazmatické hladiny syndekanu-1 a heparan sulfátu – produktů degradace glykokalyxu. K poškození EG vedou i chronické stavy, jako je ateroskleróza, hypertenze a diabetes mellitus [15]. Při zkoumání vztahu poškození glykokalyxu a chirurgických výkonů byl tento vztah prokázán u výkonů hepato-pankreato-biliární chirurgie, naopak u výkonů gynekologických či obecně laparoskopických tento vztah prokázán nebyl [16]. Poškození glykokalyxu bylo dokumentováno při kardiochirurgických výkonech [17] a na malém souboru pacientů i v cévní chirurgii (operace pro infrarenálně uložené aneurysma abdominální aorty) [18].
Při in vitro experimentech s endoteliálními buňkami lidské umbilikální žíly (human umbilical vein entothelial cell, HUVEC) bylo prokázáno uspořádání první funkční vrstvy EG již po 24 hodinách [19]. Spontánní reparace EG do plné výšky je zřejmě pomalejší. Studie provedené na animálních modelech prokazují obnovení glykokalyxu do původního rozsahu až po 7 dnech. V literatuře není k dispozici dostatečná evidence pro časový průběh degradace a obnovení glykokalyxu v perioperačním období. U kardiochirurgických výkonů klesá plazmatická hladina produktů degradace glykokalyxu k normálu 24 hodin po operaci; hladina syndekanu 1 či heparan sulfátu se nedá považovat na spolehlivý marker regenerace glykokalyxu. Signifikantní je pouze vzestup sérových koncentrací uvedených molekul při jeho degradaci [20]. Uvedený stav dává příležitost zkoumání možností protekce či zrychlení obnovování glykokalyxu.
Postupy prevence poškození endoteliálního glykokalyxu
Prekondice ischemicko-reperfuzního poškození
Prekondice ischemicko-reperfuzního poškození je postup, při kterém krátké epizody ischemie a reperfuze navodí ochranné a adaptační mechanismy v tkáni, která je následně vystavena další (a často delší) ischemii a reperfuzi [21]. Tento princip byl poprvé publikován v polovině 80. let 20. století [22]. Následně byly prezentovány studie prováděné na animálních modelech popisující prekondici ischemie různých tkání (myokard, kosterní svalstvo, ledviny, játra) [21]. V roce 1993 byl poprvé publikován princip tzv. vzdálené prekondice ischemie (remote ischaemic preconditioning, RIPC), při kterém vzniká ochrana před ischemicko-reperfuzním poškozením tkání i ve vzdálených tkáních, které byly vystaveny iniciální krátké ischemii a reperfuzi [23]. V transplantační medicíně byl prokázán pozitivní efekt RIPC na prodloužení funkce štěpu u transplantovaných ledvin od žijícího dárce [24]. Provedené metaanalýzy však přínos principu RIPC v chirurgii obecně nepotvrzují. U pacientů, kteří podstoupili kardiochirurgický zákrok s použitím mimotělního oběhu, se neprokázalo snížení morbidity či mortality při použití principu RIPC [25]. Podobně metaanalýza prací zabývajících se použitím RIPC při rozsáhlých výkonech v cévní chirurgii či při endovaskulární léčbě neprokázala významný rozdíl proti skupině bez použití RIPC v perioperační mortalitě, ve výskytu infarktu myokardu, renální insuficience a cévních mozkových příhod. Neprokázala ani rozdíl v délce hospitalizace, v délce operačního času či v riziku ztráty končetiny [26]. Metaanalýza prací zabývajících se porovnáním operačních výkonů při vyloučení kardiochirurgických a cévních výkonů, při kterých byla použita RIPC, proti výkonům, u kterých RIPC použita nebyla, rovněž neprokázala významný rozdíl v morbiditě, v délce hospitalizace či v parametrech dokumentujících kardiální, respirační, renální či jaterní dysfunkci [27].
Farmakologické ovlivnění degradace endoteliálního glykokalyxu
V odborné literatuře byly publikovány práce dokumentující pozitivní účinek různých látek, které se uplatňují v prevenci poškození glykokalyxu. Mezi tyto látky jsou řazeny antioxidanty, antitrombin III, doxycyklin, hydrokortizon, etanercept (analog TNF-α) či dárci oxidu dusnatého. U antitrombinu III a hydrokortizonu bylo na modelu malého laboratorního zvířete popsáno snížení postischemické degradace EG a snížení intersticiálního edému v porovnání s kontrolní skupinou [28,29]. U doxycyklinu bylo u pacientů, kterým byl proveden kardiopulmonální bypass, dokumentováno snížení degradace EG způsobené snížením metaloproteináz [30]. Etanercept podaný před podáním endotoxinu dobrovolníkům způsobil snížení degradace EG cestou inhibice TNF-α [31]. Na modelu ischemie a reperfuze izolovaného srdce malého laboratorního zvířete byl prokázán protektivní vliv oxidu dusnatého na EG, bylo dokumentováno snížení intersticiálního edému a porušení cévní stěny koronárních arterií [32]. U uvedených molekul nebyl účinek dokumentovaný in vitro či in vivo na animálním modelu převeden do reálné praxe. Podobně také in vitro prokázaný pozitivní účinek doplňování stavebních kamenů glykokalyxu (heparan sulfát a hyaluronová kyselina) nebyl prokázán in vivo na modelu sepse [20].
Zkoumána byla také role plazmatických proteinů (např. albuminu) v ochraně glykokalyxu. Albumin se váže na glykokalyx a zajišťuje tím stabilitu konstrukce endoteliální vrstvy. Dále přenáší sfingozin-1-fosfát, který má protektivní účinek na endotel, působí jako vychytávač volných radikálů a má imunomodulační a protizánětlivý efekt. Albumin má své uplatnění při léčbě septických pacientů, u pacientů léčených pro závažné popáleniny či v určitých případech jaterní nedostatečnosti. Předpokládá se souvislost pozitivního účinku použití albuminu a obnovení funkce poškozeného glykokalyxu [33].
Na animálním modelu hemoragického šoku a resuscitace byl prokázán pozitivní účinek inhalace vodíku. Bylo dokumentováno menší poškození glykokalyxu, časnější stabilizace hemodynamických ukazatelů a vyšší krátkodobé přežití. Mechanismus účinku molekuly vodíku je zřejmě dán její antioxidační ochranou, není závislý na aktivitě xantinoxidoreduktázy, potlačuje ale uvolňování TNF-α a tím omezuje degradaci glykokalyxu a působí jako prevence endoteliální dysfunkce [34].
Další látkou, u které jsou zkoumány její účinky na EG, je sulodexid. Sulodexid je proteoglykan skládající se ze středněmolekulárního heparinu a dermatansulfátu v poměru 4:1. Sulodexid, resp. zejména jeho heparinová složka, působí antitromboticky (inhibicí faktoru Xa prostřednictvím aktivace antitrombinu III) a fibrinolyticky (stimulací uvolňování tkáňového aktivátoru plazminogenu a snížením hladiny inverzně působícího inhibitoru aktivátoru plazminogenu). Dermatan ovlivňuje uvolňování prostacyklinu a ovlivňuje heparinový kofaktor II, který zprostředkovává antikoagulační účinek. Dermatansulfát také stimuluje fibrinolýzu podobným mechanismem jako heparinová složka (stimulace uvolňování tkáňového aktivátoru plazminogenu a inhibice inhibitoru aktivátoru plazminogenu). Sulodexid vykazuje také účinek hypofibrinogenemický a lipolytický (aktivace lipoproteinové lipázy). Oba tyto účinky se podílejí na snížení viskozity plazmy [35, 36]. V současné době je indikováno použití sulodexidu v léčbě chorob žilního systému, jako jsou žilní trombóza a posttrombotický syndrom. Byl prokázán také jeho pozitivní efekt při léčbě chronické žilní insuficience [37]. Další indikací sulodexidu jsou onemocnění tepenného systému (ischemická choroba srdeční a ischemická choroba dolních končetin). Při léčbě ischemické choroby dolních končetin sulodexidem bylo prokázáno zlepšení hodnot ankle-brachial indexu a prodloužení klaudikačního intervalu [38]. Dalšími indikacemi pro použití sulodexidu je také léčba diabetické mikroangiopatie i makroangiopatie, neurologické cévní poruchy či prevence makulární degenerace.
Recentní výzkumné úsilí směřuje k prokázání protektivního a reparačního účinku sulodexidu na endotel. Na animálním modelu byl prokázán pozitivní efekt sulodexidu na renální poškození při modelování ischemicko-reperfuzního poškození. Zlepšení renální dysfunkce bylo doprovázeno snížením oxidativního stresu, zánětlivé reakce, buněčné apoptózy a aktivací antitrombinu III [39]. V dalším experimentu (poranění krkavice balonem u malého laboratorního zvířete) byl prokázán pozitivní efekt sulodexidu na reparaci endotelu prostřednictvím rekonstrukce glykokalyxu. Elektronmikroskopicky bylo prokázáno, že podávání sulodexidu 7 dní po poranění karotidy může rekonstruovat EG. Sulodexid také zvýšil množství NOS, snížil endoteliální hyperplazii a inhiboval agregaci trombocytů. Při použití sulodexidu byly také dokumentovány nižší hodnoty markerů zánětu a byl prokázán pozitivní vliv na dyslipidemii [40]. Přehledně jsou farmaka působící protektivně na EG uvedena v Tab. 1.
Tab. 1: Látky působící protektivně na endoteliální glykokalyx
Tab. 1: Agents with a protective effect on the endothelial glycocalyx
Léčivo/molekula |
Model/Pacient |
Efekt |
Citace č. |
Antitrombin III |
malé laboratorní zvíře |
udržení cévní bariéry, snížení intersticiálního edému |
28 |
Doxycyklin |
randomizovaná studie |
snížení degradace EG inhibicí metaloproteináz |
30 |
Hydrokortison |
malé laboratorní zvíře |
udržení cévní bariéry, snížení intersticiálního edému |
29 |
Etanercept |
pacienti, resp. dobrovolníci |
snížení degradace EG cestou inhibice TNF alfa |
31 |
Dárci oxidu dusnatého |
srdce malého laboratorního zvířete |
udržení cévní bariéry, snížení intersticiálního edému |
32 |
Heparan sulfát a hyaluronová kyselina |
malé laboratorní zvíře |
rekonstrukce struktury EG |
20 |
Albumin |
malé laboratorní zvíře |
stabilita endotelu, vychytávač volných radikálů |
33 |
Vodík |
malé laboratorní zvíře |
antioxidační ochrana, inhibice uvolňování TNF alfa |
34 |
Sulodexid |
malé laboratorní zvíře |
rekonstrukce EG, snížení oxidativního stresu, zvýšení NOS |
39, 40 |
ZÁVĚR
Recentní výzkumy přinášejí příslib pozitivního efektu endotelprotektiv na prevenci ischemicko-reperfuzního poškození. Prostor pro další zkoumání se otevírá směrem k zavedení uvedených léčiv do běžné praxe prokázáním jejich účinku na endotel prostřednictvím reparace EG při ischemicko-reperfuzním poškození na modelu velkého laboratorního zvířete a také při klinické studii u pacientů podstupujících cévně rekonstrukční výkon.
Podpořeno MO 1012. Konflikt zájmů
Autoři článku prohlašují, že nejsou v souvislosti se vzni-
kem tohoto článku ve střetu zájmů a že tento článek nebyl publikován v žádném jiném časopise, s výjimkou kongresových abstrakt a doporučených postupů.
MUDr. Luděk Hána, MBA
Chirurgická klinika 2. LF UK a ÚVN
e-mail: ludek.hana@uvn.cz
ORCID: 0000-0003-0348-2298
Sources
- Dobson GP. Trauma of major surgery: A global problem that is not going away. International Journal of Surgery 2020;81:47–54. doi:10.1016/j.ijsu.2020.07.017.
- Máca J, Peteja M, Reimer P, et al. Surgical injury: comparing open surgery and laparoscopy by markers of tissue damage. Ther Clin Risk Manag. 2018;14:999–1006. doi:10.2147/TCRM.S153359.
- Cusack B, Buggy DJ. Anaesthesia, analgesia, and the surgical stress response. BJA Educ. 2020;20(9):321–328. doi:10.1016/j. bjae.2020.04.006.
- Soares ROS, Losada DM, Jordani MC, et al. Ischemia/reperfusion injury revisited: An overview of the latest pharmacological strategies. Int J Mol Sci. 2019;20(20):5034. doi:10.3390/ijms20205034.
- Wu MY, Yiang GT, Liao WT, et al. Current mechanistic concepts in ischemia and reperfusion injury. Cellular Physiology and Biochemistry 2018;46(4):1650–1667. doi:10.1159/000489241.
- Garcia V, Sessa WC. Endothelial NOS: perspective and recent developments. Br J Pharmacol. 2019;176(2):189–196. doi:10.1111/bph.14522.
- Möckl L. The emerging role of the mammalian glycocalyx in functional membrane organization and immune system regulation. Front Cell Dev Biol. 2020;8. doi:10.3389/fcell.2020.00253.
- Luft JH. Fine structures of capillary and endocapillary layer as revealed by ruthenium red. Fed Proc. 1966;25(6):1773– 1783.
- Reitsma S, Slaaf DW, Vink H, et al. The endothelial glycocalyx: composition, functions, and visualization. Pflugers Arch. 2007;454(3):345–359. doi:10.1007/ s00424-007-0212-8.
- Fernández-Sarmiento J, Salazar-Peláez LM, Carcillo JA. The endothelial glycocalyx. Pediatric Critical Care Medicine 2020;21(5):e291–e300. doi:10.1097/PCC.0000000000002266.
- Hahn RG, Patel V, Dull RO. Human glycocalyx shedding: Systematic review and critical appraisal. Acta Anaesthesiol Scand. 2021;65(5):590–606. doi:10.1111/ aas.13797.
- Astapenko D, Benes J, Pouska J, et al. Endothelial glycocalyx in acute care surgery – what anaesthesiologists need to know for clinical practice. BMC Anesthesiol. 2019;19(1):238. doi:10.1186/s12871-019-0896-2.
- Barry M, Pati S. Targeting repair of the vascular endothelium and glycocalyx after traumatic injury with plasma and platelet resuscitation. Matrix Biol Plus 2022;14:100107. doi:10.1016/j.mbplus.2022.100107.
- Sullivan RC, Rockstrom MD, Schmidt EP, et al. Endothelial glycocalyx degradation during sepsis: Causes and consequences. Matrix Biol Plus 2021;12:100094. doi:10.1016/j.mbplus.2021.100094.
- Abassi Z, Armaly Z, Heyman SN, et al. Glycocalyx degradation in ischemia-reperfusion injury. Am J Pathol. 2020;190(4): 752–767. doi:10.1016/j.ajpath.2019.08.019.
- Yanase F, Naorungroj T, Bellomo R. Glycocalyx damage biomarkers in healthy controls, abdominal surgery, and sepsis: a scoping review. Biomarkers 2020; 25(6):425–435. doi:10.1080/1354750X.2020.1787518.
- Passov A, Schramko A, Salminen US, et al. Endothelial glycocalyx during early reperfusion in patients undergoing cardiac surgery. PLoS One 2021; 16(5):e0251747. doi:10.1371/journal.pone. 0251747.
- Rehm M, Bruegger D, Christ F, et al. Shedding of the endothelial glycocalyx in patients undergoing major vascular surgery with global and regional ischemia. Circulation 2007;116(17): 1896–1906. doi:10.1161/CIRCULATIONA-HA. 106.684852.
- Lindner M, Laporte A, Elomaa L, et al. Flow-induced glycocalyx formation and cell alignment of HUVECs compared to iPSC-derived ECs for tissue engineering applications. Front Cell Dev Biol. 2022;10. doi:10.3389/fcell.2022.953062.
- Song JW, Goligorsky MS. Perioperative implication of the endothelial glycocalyx. Korean J Anesthesiol. 2018;71(2):92–102. doi:10.4097/kjae.2018.71.2.92.
- Wang WZ. Investigation of reperfusion injury and ischemic preconditioning in microsurgery. Microsurgery 2009;29(1):72–79. doi:10.1002/micr.20587.
- Murry CE, Jennings RB, Reimer KA. Preconditioning with ischemia: a delay of lethal cell injury in ischemic myocardium. Circulation 1986;74(5):1124–1136. doi:10.1161/01.CIR.74.5.1124.
- Przyklenk K, Bauer B, Ovize M, et al. Regional ischemic “preconditioning” protects remote virgin myocardium from subsequent sustained coronary occlusion. Circulation 1993;87(3):893–899. doi:10.1161/01.CIR.87.3.893.
- Veighey K V, Nicholas JM, Clayton T, et al. Early remote ischaemic preconditioning leads to sustained improvement in allograft function after live donor kidney transplantation: long-term outcomes in the REnal protection against ischaemia – reperfusion in transplantation (REPAIR) randomised trial. Br J Anaesth. 2019;123(5):584–591. doi:10.1016/j.bja.2019.07.019.
- Pierce B, Bole I, Patel V, et al. Clinical outcomes of remote ischemic preconditioning prior to cardiac surgery: A meta‐ analysis of randomized controlled trials. J Am Heart Assoc. 2017;6(2). doi:10.1161/ JAHA.116.004666.
- Liang F, Liu S, Liu G, et al. Remote ischaemic preconditioning versus no remote ischaemic preconditioning for vascular and endovascular surgical procedures. Cochrane Database of Systematic Reviews 2023;2023(1). doi:10.1002/ 14651858.CD008472.pub3.
- Papadopoulou A, Dickinson M, Samuels TL, et al. Efficacy of remote ischaemic preconditioning on outcomes following non-cardiac non-vascular surgery: a systematic review and meta-analysis. Perioperative Medicine 2023;12(1):9. doi:10.1186/s13741-023-00297-0.
- Chappell D, Jacob M, Hofmann-Kiefer K, et al. Antithrombin reduces shedding of the endothelial glycocalyx following ischaemia/reperfusion. Cardiovasc Res. 2009;83(2):388–396. doi:10.1093/cvr/cvp097.
- Chappell D, Jacob M, Hofmann-Kiefer K, et al. Hydrocortisone preserves the vascular barrier by protecting the endothelial glycocalyx. Anesthesiology. 2007;107(5):776–784. doi:10.1097/01.anes.0000286984.39328.96.
- Gao W, Fang F, Xia TJ, et al. Doxycycline can reduce glycocalyx shedding by inhibiting matrix metalloproteinases in patients undergoing cardiopulmonary bypass: A randomized controlled trial. Microvasc Res. 2022;142:104381. doi:10.1016/j.mvr.2022.104381.
- Nieuwdorp M, Meuwese MC, Mooij HL, et al. Tumor necrosis factor-alpha inhibition protects against endotoxin-induced endothelial glycocalyx perturbation. Atherosclerosis 2009;202(1): 296–303. doi:10.1016/j.atherosclerosis.2008.03.024.
- Bruegger D, Rehm M, Jacob M, et al. Exogenous nitric oxide requires an endothelial glycocalyx to prevent postischemic coronary vascular leak in guinea pig hearts. Crit Care 2008;12(3):R73. doi:10.1186/ cc6913.
- Aldecoa C, Llau JV, Nuvials X, et al. Role of albumin in the preservation of endothelial glycocalyx integrity and the microcirculation: a review. Ann Intensive Care 2020;10(1):85. doi:10.1186/s13613-020-00697-1.
- Tamura T, Sano M, Matsuoka T, et al. Hydrogen gas inhalation attenuates endothelial glycocalyx damage and stabilizes hemodynamics in a rat hemorrhagic shock model. Shock 2020;54(3):377–385. doi:10.1097/SHK.0000000000001459.
- Harenberg J. Review of pharmacodynamics, pharmacokinetics, and therapeutic properites of sulodexide. Med Res Rev. 1998;18(1):1–20. doi:10.1002/(SICI)1098-1128(199801)18:1<1:AID-MED1>3.0. CO;2-4.
- Hoppensteadt DA, Fareed J. Pharmacological profile of sulodexide. Int Angiol. 2014;33(3):229–235.
- Bignamini AA, Matuška J. Sulodexide for the symptoms and signs of chronic venous disease: A systematic review and meta-analysis. Adv Ther. 2020;37 (3):1013–1033. doi:10.1007/s12325-020-01232-1.
- Lasierra-Cirujeda J. Use of sulodexide in patients with peripheral vascular disease. J Blood Med. Online 2010 June;105. doi:10.2147/JBM.S10558.
- Yin J, Chen W, Ma F, et al. Sulodexide pretreatment attenuates renal ischemia-reperfusion injury in rats. Oncotarget 2017;8(6):9986–9995. doi:10.18632/oncotarget.14309.
- Li T, Liu X, Zhao Z, et al. Sulodexide recovers endothelial function through reconstructing glycocalyx in the balloon-injury rat carotid artery model. Oncotarget 2017;8(53):91350–91361. doi:10.18632/oncotarget.20518.
Labels
Surgery Orthopaedics Trauma surgeryArticle was published in
Perspectives in Surgery
2023 Issue 12
Most read in this issue
- Bosworthova zlomenina hlezna − současný stav
- Robotická resekce rekta – v čem spočívají její výhody?
- Gastrinom duodena − kazuistika
- Význam glykokalyxu v chirurgii