Anatomie arteria recurrens Heubneri a ischemie jejího povodí po zaklipování aneuryzmat přední komunikující tepny

Overview

Cíl: Cílem práce je detailní popis anatomie arteria recurrens Heubneri a zjištění četnosti ischemie v jejím povodí po klipu aneuryzmat arteria communicans anterior. Soubor a metodika: Byla provedena laboratorní mikroskopická disekce arteria recurrens Heubneri a rešerše literatury s popisem jejích variet. V klinické části byly vyhodnoceny snímky CT mozku po operaci 215 aneuryzmat arteria communicans anterior ošetřených klipem na Neurochirurgické klinice v Ústí nad Labem v období 2006–2022. Výsledky: Bylo dokumentováno zdvojení arteria recurrens Heubneri, vyskytující se jen ve 14 % případů, a její extracerebrální anastomóza s perforátory arteria cerebri media, vyskytující se pouze v 10 % případů. V klinické části byla zjištěna četnost ischemie v povodí arteria recurrens Heubneri po operaci aneuryzmat arteria communicans anterior ve 14,4 %, u krvácejících aneuryzmat v 19,6 % a u asymptomatických aneuryzmat v 6 %. Závěr: Arteria recurrens Heubneri je jednou z tepen, jejíž precizní anatomická znalost minimalizuje riziko komplikací při provádění vaskulárních i neuroonkologických operací v oblasti jejího průběhu.

Klíčová slova:

ischemie – aneuryzma – arteria recurrens Heubneri – arteria communicans anterior

Úvod

Prvotním cílem naší práce byl detailní popis anatomie arteria recurrens Heubneri (recurrent artery of Heubner; RAH), vč. jejích variet, jejího povodí a embryologického vývoje, což jsme považovali za základ úvodu do problematiky. Dále jsme se rozhodli retrospektivně vyhodnotit náš soubor pacientů po operaci aneuryzmatu arteria communicans anterior (AComA) od roku 2006 do roku 2022 se záměrem zjistit četnost vzniku ischemie v povodí této perforující tepny, jelikož RAH je tepou, která je v přímo ohrožena manipulací nebo i nasazením klipu. Náš soubor jsme rozdělili na případy ošetření krvácejících a asymptomatických aneuryzmat. Dostupná literatura hodnotící riziko cévní léze RAH po klipu AComA není početná a výsledky silně hovoří ve prospěch endovaskulární léčby, naším cílem je tedy posoudit i náš soubor, tak abychom mohli výsledky mikrochirurgie zlepšovat.

 

Soubor a metodika

Práci jsme započali laboratorní mikroskopickou disekcí na jednom kompletním mozku se zachovanou AComA a na dvou hemisférách. V klinické části práce jsme se zaměřili na aneuryzmata AComA ošetřená klipem na Neurochirurgické klinice v Ústí nad Labem v období 2006–2022. Celkem jsme hodnotili 215 pacientů, z těchto aneuryzmat bylo 83 asymptomatických a 132 krvácejících. Naším cílem bylo zhodnotit riziko uzavření RAH v souvislosti s klipem aneuryzmatu. Hodnotili jsme přítomnost ischemie na kontrolních pooperačních nativních CT mozku provedených během časné péče o pacienta, tedy 24–72 h po operaci. Snímky byly hodnoceny ve spolupráci s rentgenologem.

Výsledky

Provedli jsme disekci čtyř RAH, kterou dokumentují obr. 1 a 2. Ve dvou případech jsme provedli nástřik cév barevným latexem (1× RAH, 1× arteria cerebri media [ACM]). I přes velice malý počet kadaverozního materiálu jsme měli možnost dokumentovat množství vzácných variet, jejichž význam a četnost prezentujeme v diskuzi. Jednak jsme dokumentovali dvojitou fenestraci AComA (vyskytující se v 0,49 %, navíc zde ve tvaru N se třemi možnými anastomotickými kanály – obr. 1A). Vypreparovali jsme extracerebrální anastomózu mezi RAH a ACM, vyskytující se v 10 % případů, i společný kmen RAH s orbitofrontální arterií (obr. 1B). Zdokumentovali jsme zdvojení RAH, vyskytující se jen ve 14 % případů (obr. 2A, B). V našem materiálu jsme pozorovali odstup RAH z A2 i A1–A2, nenarazili jsme na její vzácnější odstup ze segmentu A1. Ve všech případech jsme zaznamenali tortuozitu průběhu RAH, v jednom případě mediolaterální přesah vstupu do area perforata anterior s perforátorem z ACM. Dále jsme průběh RAH začali cíleně fotograficky dokumentovat při vaskulárních i neuroonkologických operacích (obr. 3).

V klinické části jsme identifikovali 31 pacientů (14,4 %), kteří měli pooperační změny charakteru ischemie v povodí arteria recurrens Heubneri (caput ncl. caudati, anteroinferiorní striatum, přední raménko vnitřní capsuly) po operaci AComA (obr. 4). K ischemii RAH došlo častěji při klipování krvácejících aneuryzmat (u 26 pacientů), což odpovídá 19,6 % z celkového počtu krvácejících aneuryzmat. Pět pacientů (6 %) z 83 rozvinulo ischemii v povodí RAH po klipování asymptomatických, tedy elektivních aneuryzmat. U těchto pěti pacientů byla v klinickém obraze ekvivalentem ischemie 1× přechodná hemiparéza, 1× fatická porucha a 1× delirantní stav, u všech těchto tří pacientů došlo k plné úpravě na úroveň modifikované Rankinovy škály (mRS) 0, u čtvrtého pacienta s již vstupně přítomnou mentální retardací středního stupně (ke klipu byl indikován pro chronické obtíže s korekcí krevního tlaku) byla při ambulantních kontrolách konstatována větší únavnost a frustní centrální paréza mimického svalstva, mRS 2, pacient je beze změny oproti stavu před operací. Ischemie pátého pacienta byla i iniciálně asymptomatická.

Diskuze

Arteria recurrens Heubneri byla pojmenována dle svého objevitele Johanna Otta Leonharda Heubnera (1843–1926), německého pediatra, který mimo to, že jako jeden z prvních úspěšně podal Behringův a Ehrlichův antitoxin proti záškrtu, se zajímal také o neuroanatomii a v roce 1872 tuto arterii poprvé popsal. Aitken, malíř Massachusettské všeobecné nemocnice, ji pak v roce 1909 označil jako Heubnerovu arterii. Následně v roce 1920 ji australský anatom, chirurg, za první světové války i důstojník dělostřelectva a vojenský medik Joseph Shellshear označil dnes užívaným termínem arteria recurrens Heubneri. Cesta k jejímu pojmenování však není jednotná, byla i v relativně nedávné době pojmenovávána různými autory jako rostrální striatální arterie (1953), distální mediální striatální arterie (1965), telencefalická arterie (1984) a dlouhá centrální arterie (1986). Z pohledu embryologie nyní přehledně zpracovali téma jejího vývoje a umístění mezi ostatními hemisferálními tepnami Bonasia et al. [1]. RAH je mozkovou tepnou objevující se velice časně, u 12mm embrya vzniká jako jedna z plexifomních větví primitivní olfaktorní arterie, prekurzoru arteria cerebri anterior (ACA). Časově jejímu vzniku předchází jen arteria choroidea anterior vznikající u 9mm embrya. ACM naopak vzniká později, byť u 30mm embrya již dominuje, nicméně iniciálně je vlastně k RAH komplementární. To postuloval již v první polovině 20. století srovnávacími fylogenetickými pracemi Abbie [2]. Později pomocí této teorie vysvětluje vznik vzácné varianty arteria cerebri media accessoria (AccACM) Pierre Lasjaunias [3], ta se ve své „pravé formě“ vyskytuje pouze v 0,3 % případů a je nutno ji odlišit od duplikované ACM. AccACM je vlastně hypertrofovanou RAH zásobující kortex a je pozůstatkem embryonální plexiformní anastomotické pleteně. Stran popisu variet počtu a odstupu RAH, počtu jejích větví a průběhu spoléháme na přehledovou práci Bonasia et al. [1], odchylky v jednotlivých pracích odlišující se od zprůměrování ale uvedeme. Tato práce sumarizuje 20 velkých kadaverozních studií od roku 1956 do roku 2018 (celkový počet hemisfér 2 648). Nejrobustnější z nich je studie, kterou provedli Matsuda et al. [4], přičemž popsali 714 hemisfér. V souhrnu [1]: absence RAH je vzácná, jen ve 2 % případů. Jedna RAH je přítomna v 79 % případů, dvě RAH ve 14 % a tři RAH ve 4 %. V 90 % případů odstupuje RAH v rozsahu 2 mm od AComA, nejčastěji z A1–A2 junkce ve 44 %, je první větví A2 ve 43 % a ve 14 % případů odstupuje z A1. Matsuda et al. [4] popisují dominující odstup v 2mm rozmezí A1–A2 junkce v 72,6 % a jako zajímavost ve třech případech (ze 714) popsali i neobvyklou variantu odstupu RAH 1, z AccACM 2, ze společného kmene s frontoorbitální arterií (AOF) – stejně jako my – a 3, ze společného kmene s AOF a frontopolární arterií. Naopak silně dominující odstup z A2 popisují Perlmutter a Rhoton [5], kteří popisují distální odstup dokonce v 78 %. Matsuda et al. [4] i Loukas et al. [6] jsou skeptičtí k výskytu trojité RAH: udávají ji v 0,14 % a 0 % případů. Uzün et al. [7] dokonce nenachází ve svém souboru 108 hemifér ani jeden případ zdvojení RAH a udávají její možnou záměnu s AOF u jiných výzkumníků. Průměr RAH byl měřen v 10 studiích a RAH měla průměrnou šíři 0,68 mm (0,45–1 mm). Průměrná délka RAH byla měřena také v 10 studiích (nejedná se vždy o identické práce s předchozími) a je udána 22,9 mm (17–30 mm). Superiorní pozice vůči A1 (I) je přítomna v 38 %, anteriorní pozice vůči A1 (II) v 53 % a posteriorní pozice vůči A1 (III) v 9 %. Toto pro chirurga důležité dělení dle pozice RAH vůči A1 na tři typy zavedli Gomez at al. [8], jejich na 60 hemisférách pozorovaná četnost I 63 %, II 34 % a III 9 % však průměru ze všech hodnocených studií neodpovídá – Bonasia et al. [1] a stejně tak Matsuda et al. [4] v 62,2 % zaznamenávají nejčastější anteriorní, a nikoli superiorní pozici. Studie Perlmuttera a Rhotona [5] (100 hemisfér) vůbec nezaznamenává posteriorní pozici (III). Většina větví RAH vč. terminálních jsou perforující arterie, Rosner s Rhotonem [9] udávali, že dvě třetiny perforujících větví vstupují do substantia perforata anterior až laterálně od tractus olfactorius, ve 30–40 % případů přesahuje extracerebrální průběh RAH za limen insulae [5]. Větvení a anastomózám selektivním nástřikem ACM a RAH modrým nebo zeleným a červeným akrylátem a mikroskopickou observací se intenzivně věnoval Paweł Maga [10–12], přičemž prozkoumal 140 hemisfér a prováděl i estetické korozivní preparáty po náplni cév pryskyřicí či polyvinylchloridem. Dle něj počet větví vystupujících z RAH čítá od 2 do 30 (průměrný počet 9,4) na rozdíl od starších prací, které udávaly, že RAH má především funkci perforujících tepének. Větve RAH zásobují v klasickém popisu caput nuclei caudati a přední raménko vnitřní capsuly (obr. 5), ale její povodí lze rozšířit i na anteroinferiorní striatum (Brocův diagonální proužek, nucleus basalis Meynerti, nucleus accumbens), přední třetinu putamen a přední část externího pallida, genu vnitřní capsuly, anteriorní talamická jádra a přední hypotalamus – to jsou perforující větve, ale i oblasti povrchových tepének pro čichovou oblast, posteriorní bazofrontální kortex vč. zadní části gyrus rectus, limen insulae a fasciculus uncinatus a podle mikroanatomických disekcí Magy RAH vydává i perforátory k optickému traktu u 15,9 % hemisfér [10]. Dále polští autoři popisují „spojující větve“ – extracerebrální anastomózy zejména s mediálními lentikulostriatickými perforátory z ACM (ale v jednom případě i s arteria communicans posterior a 2× přímo s kmenem ACM) ve 15,2 % [11], a dokonce i intracerebrální anastomózy v 6,5 % [12]. Rozsah poškození cílových struktur mozkové tkáně po uzávěru RAH je tedy poté variabilní nebo může být kompenzováno vzhledem k možné přítomnosti těchto spojek, které jsou pozůstatkem Abbieho plexifomní anastomotické sítě. V extracerebrálním průběhu RAH Maga et al. dokonce popisují i inferiorní pozici vůči A1, tedy typ Gomez IV ve 4 %, ale jinak jsou s Gomezovou prací [8] ve velice dobré shodě stran četnosti výskytu pozice I–III, superiorní pozice je dle nich také nejčastější [12]. Závěrem anatomické části nelze nevyzdvihnout práci autorů z Anatomického ústavu LF Univerzity Komenského v Bratislavě (El Falougy H. et al.), kteří zkoumali 366 hemisfér a k měření průměrů RAH použili sofistikovanou metodu výpočtem počtu pixelů na kalibrovaném digitálním obrázku a jejich převodem do metrického měřítka [13]. Průměrný vnější průměr RAH byl 0,6 mm (0,19–1,34 mm), autoři však popisují vhodnost připočtení 5–10 % pro dosažení reálného průměru RAH, jelikož měření byla prováděna na formolem fixovaných mozcích. Tito autoři ve své práci zaznamenali poměrně vysokou absenci RAH u 5,19 % hemisfér.

Naše ústecké klinické výsledky jsme srovnali s prací radiologů ze Stanfordovy univerzity z roku 2017, kteří ve své početně vyvážené retrospektivní (50 coilovaných + 50 klipovaných pacientů) práci prezentují výsledky coilingu jako superiorní oproti výsledku práce neurochirurgů [14]. Ačkoli v coilované skupině se vyskytovali pacienti průměrně vyššího věku a v horším klinickém stavu (Hunt Hess > 2 v 60 % oproti 34 %), pacienti v této skupině byli při propuštění méně dependentní na ošetřovatelské péči (mRS < 2) oproti pacientům po klipu (odds ratio 3,4; 95% interval spolehlivosti, 1,2–12,3; p = 0,04). Po započtení pacientů, kteří zemřeli před propuštěním (tři klipovaní – 6 % a šest coilovaných – 14 %) však nebyl zjištěn statisticky významný rozdíl v klinickém výsledku obou metod po 3 měsících. Co je však důležité z pohledu naší práce: k ischemii v povodí RAH došlo po klipu u 15 pacientů (32,6 %), po coilingu pouze u jednoho (2,1 %) ! Navíc autoři ve své práci hodnotili ischemie frontálního laloku nepodmíněné vazospasmy a zde opět ischemické léze nastaly u klipovaných pacientů výrazně častěji – u 12 pacientů (26,1 %), oproti dvěma (4,2 %) po coilu. Ve stanfordské práci byli hodnoceni pouze pacienti s krvácejícími aneuryzmaty. Náš výskyt ischemie povodí RAH po klipu krvácejících aneuryzmat je 19,6 %, tedy o 13 % méně často. Pokud si můžeme pomýšlet na srovnání našeho souboru s recentní prací jihokorejských neurochirurgů publikovanou v prestižním časopise Neurosurgery, která hodnotí pomocí difuzí vážené MR (DWI-MRI) vznik ischemie po operaci asymptomatických aneuryzmat v předním povodí u 605 pacientů [15]: u podskupiny 108 aneuryzmat AComA zaznamenali celkově 18,5 % ischemických lézí (u celého souboru 16,7 %). Příčinou poloviny z nich (9,2 %) byl suspektní uzávěr perforátoru/ů (4,6 % v povodí laterálních lentikulostriatických perforátorů z ACM a 4,6 % v okolí AComA, tedy vč. RAH). Určení rizika vzniku ischemie pro jednotlivé lokalizace aneuryzmat může ovlivňovat fakt, že značná proporce pacientů (105, tedy 17,4 %) měla vícečetný výskyt aneuryzmat na různých cévách, a i to byl nezávislý rizikový faktor vzniku pooperační ischemie. Našich pět pacientů z 83 (6 %) s CT verifikovanou ischemií RAH po operaci asymptomatického aneuryzmatu AComA tak představuje vcelku srovnatelný výsledek. Mistrovství jihokorejských neurochirurgů však dokumentuje fakt, že odlišují pouze typ kortikální nebo juxtakortikální ischemie v oblasti chirurgické disekce (typ I), typ perianeuryzmatické léze perforátoru (typ II), což je ischemie diskutovaná naším příspěvkem, typ distálního tromboembolického infarktu (typ III) a ischemii bez spojitosti s operačním výkonem, lokalizovanou kontralaterálně nebo v jiném povodí (typ IV). Obliterace velké arteriální větve, např. A2 nebo M2 klipem, zřejmě vůbec nepřipadala v úvahu a v celém souboru bylo jen 1,8 % ischemií (11/605) symptomatických. Autoři však konstatují, že ischemie perforátorů (typu II) jsou ze čtyř typů nejčastější (48,6 %, 53/109) a i nejčastěji symptomatické (15,1 %, 8/53), rizikovými faktory spojenými s jejich vznikem jsou aplikace dočasného klipu a přítomnost aterosklerotických změn na cévách v okolí či na vaku aneuryzmatu. Pro lepší naplánování výkonu a možné předejití komplikacím navrhují precizní němečtí autoři z pracoviště ve Frankfurtu nad Mohanem (Volker Seifert) před operacemi na AComA zobrazení perforátorů pomocí 3D rotační angiografie [16].

 

Závěr

Z našich výsledků vyplývá, že ischemie v povodí RAH byla relativně častou komplikací (14,4 %) po klipech aneuryzmat AComA, a to zejména v případě krvácejících aneuryzmat, kde dosahovala 19,6 %. V případě asymptomatických aneuryzmat jsme ischemii pozorovali v 6 %, neměla však trvalý negativní dopad na klinický stav pacientů. Riziko poškození RAH při operaci krvácejícího aneuryzmatu je zjevné, důvodem mohou být méně přehledné operační pole, vyšší riziko intraoperační ruptury, akutní provádění operace. Provedení klipu je však u komplexních aneuryzmat nezbytnou výbavou armamentaria cévního týmu, tedy znalost odstupu, průběhu, polohy vůči A1 a variet RAH je pro chirurga velkou výhodou. Jeho snahou musí být její identifikace, zachování jejího celého průběhu a selektivní naložení eventuálního dočasného klipu na A1 segment ACA bez zbytečného dočasného uzávěru či poškození této perforující arterie.

 

Etické aspekty

Autoři prohlašují, že operace pacienta byla provedena po jeho předchozím informování v souladu s etickými standardy Etické komise Masarykovy nemocnice odpovědné za provádění klinických studií a Helsinskou deklarací z roku 1974, revidovanou v roce 2000. Schválení etické komise nebo vyžadováno.

 

Grantová podpora

Práce byla podpořena grantem Agentury zdravotnického výzkumu č. AZV NU22-08-00124.

 

Konflikt zájmů

Autoři deklarují, že v souvislosti s předmětem studie nemají žádný konflikt zájmů.

 

Poděkování

Za ilustraci autoři děkují Monice Němcové.